图1 研究区域(a)和林下疯长的老鼠簕(b)(拍摄于 2023 年 7 月)
Fig. 1 Study area (a) and overgrowth of Acanthus. ilicifolius in the understory (b) (photographed in July 2023)
北京大学学报(自然科学版) 第62卷 第3期 2026年5月
Acta Scientiarum Naturalium Universitatis Pekinensis, Vol. 62, No. 3 (May 2026)
doi: 10.13209/j.0479-8023.2026.014
深圳市可持续发展专项(KCXFZ20211020165000001)、国家自然科学基金(42477128)、广东省普通高校创新团队项目(2023KCXTD050)和福田红树林监测项目(0832-SFCX23FSC071)资助
收稿日期: 2025–03–14;
修回日期:2025–11–17
摘要 通过设立固定样方, 对福田红树林国家级保护区内 5 种群落(秋茄(Kandelia obovata)–桐花树(Aegiceras corniculatum)群落、秋茄群落、秋茄–白骨壤(Avicennia marina)群落、白骨壤群落和人工林)进行生态监测, 同步对叶片功能性状及沉积物的理化指标进行测定, 揭示林下老鼠簕的种群分布格局、无性繁殖扩散动态和生态策略, 阐明高淤积背景下老鼠簕种群的疯长现象, 得到如下研究结果: 1)老鼠簕成为林下单一优势种(重要值 85.38%), 分布格局为聚集型(K<0), 且均匀分布(PAI=1, C<1); 2)老鼠簕种群的成株在 1991—2011 年间呈现为从无到有、先增后减的慢速扩张态势, 2011—2019 年以极快的速率增长(从约 0.03 株/m2增至 16.84± 13.11 株/m2), 2023 年密度增长趋势放缓(增至 17.26±7.03 株/m2); 3)无性繁殖是老鼠簕种群扩散的主要方式之一, 林下老鼠簕的克隆型为匍匐茎型, 克隆构型为游击型, 间隔子平均长度为 41.26± 32.92cm, 间隔子增长速率为 1.29±0.66cm/月, 体现其在面对林下弱光照生境时形成的扩展生长模式(逃避策略); 4)在高淤积的区域, 老鼠簕扩散的生态策略从 CS 策略向 C 或 CR 策略转变, 表现为更高冠层高度(株高), 且大多呈现匍匐扩展态势。研究结果可为红树林生态风险的早期预警提供数据参考。
关键词 红树林; 乡土红树植物; 老鼠簕; 克隆繁殖; 叶功能性状
红树林是海岸带特有的生态系统, 也是唯一的“海上森林”, 广泛分布于全球 123 个国家和地区。红树林以极低的植物多样性支撑着极高的动物多样性, 是生物多样性最高的海洋生态系统之一[1]。
老鼠簕(Acanthus ilicifolius L.)是一种真红树植物, 为直立灌木, 是中国本土最常见的红树林地被层植物之一, 分布于福建、台湾、广东、香港、澳门、广西和海南等地[2], 在东南亚及澳大利亚等地区也有乡土种分布(https://www.gbif.org/, https://po wo.science.kew.org/)。老鼠簕可以通过有性繁殖和匍匐茎克隆繁殖两种方式进行扩散, 具有较强的适应性及扩散潜力[3]。在我国, 珠海淇澳岛寒害致死海桑林迹地及福田红树林无瓣海桑间伐区域均被高密度老鼠簕种群迅速占领, 不利于桐花树和秋茄等红树植物的幼苗扩散[4–5]。Feng 等[6]认为, 广泛分布于南中国海的老鼠簕种群可能为原种老鼠簕(A. ilicifolius)与小花老鼠簕(A. ebracteatus)杂交形成的首个异源四倍体红树物种(A. tetraploideus)。相较于其他红树杂交形成的物种, 老鼠簕是唯一可进行有性繁殖的异源四倍体红树物种[7], 同时可通过克隆繁殖来补足, 缓解少数派细胞型排斥(minority cyto-type exclusion, MCE)[6]。但是, 老鼠簕的扩散潜力受到光照强度的直接限制, <15%光照会显著地抑制老鼠簕幼苗的株高[8]。林下区域的老鼠簕种群多以稀疏灌丛的形式出现, 盖度只有 2%[2]。
在海平面上升背景下, 不同于印度洋–太平洋区域大部分面临高淹没风险的红树林, 我国红树林湿地整体上处于淤积和抬升状态[9–10], 尤其是深圳湾、九龙江口、英罗港和漳江口等地的近城市区域红树林, 由于河口丰富的泥沙输入, 其高程增加速率远超海平面上升速率[9]。红树林湿地淤积将导致地表高程增加, 并改变淹水时间、土壤盐度和养分积累等环境条件, 进而影响红树植物生长、群落演替以及红树林生态系统的稳定性[11–13]。卫星遥感数据显示, 处于淤积状态的深圳湾内红树林面积在1987—2017 年期间以 8.9hm/a 的速率快速增加, 红树林不断向海扩张[12]。
近年来, 我国红树林湿地中林下老鼠簕种群呈现快速扩散的态势, 表现为种群密度增加、斑块连通和范围扩大, 尤其是深圳福田、珠海淇澳岛和福建漳江口等地的红树林[5,13]。同时, 高密度老鼠簕灌丛会显著地影响正红树(Rhizophora apiculata)、角果木(Ceriops tagal)、木榄(Bruguiera gymnorrhi-za)、木果楝(Xylocarpus granatum)、柱果木榄(Bru-guiera cylindrica)、桐花树(Aegiceras cornicelatum)以及秋茄(Kandelia obovata)等红树植物幼苗的生长[13–14], 进而影响红树林生态系统的自然演替及自然恢复过程, 并可能危及城市红树林的生态韧性。
乡土红树植物为何产生快速扩散现象？针对这一问题, 本研究对典型高淤积红树林群落进行固定样方设置, 调查其种群动态及无性繁殖扩散情况, 阐述高淤积情景下红树林中林下乡土红树植物老鼠簕的异常扩散现象, 揭示其扩散模式, 并探究其生长策略及生态策略变化机制。
深圳福田红树林国家级自然保护区(114°03′E, 22°32′N)位于广东省深圳市福田区西南部、深圳湾东北部, 与香港特别行政区米埔自然保护区相邻, 是我国唯一处位于城市之中、面积最小的国家级自然保护区(图 1)。该区域属于亚热带季风气候, 夏季高温多雨, 冬季温暖少雨, 年平均气温为 22.4℃, 年均降水量为 1700～1900mm, 夏秋季台风较多。受潮汐影响, 福田红树林湿地每天有两次高潮和两次低潮, 海水盐度约为 15‰, pH 值为 7.2～8.0[15–16]。由于河口丰富的泥沙输入, 在 2017 年后测得的福田红树林湿地实际潮滩抬升速率为 23.7mm/a, 远大于珠江口区域的海平面上升速率 3.6±0.3mm/a[9]。我们的前期实地调研结果表明, 该区域在一个大潮周期内的日均淹水时长<6h/d, 乡土红树植物老鼠簕已呈现快速扩散的态势。
图1 研究区域(a)和林下疯长的老鼠簕(b)(拍摄于 2023 年 7 月)
Fig. 1 Study area (a) and overgrowth of Acanthus. ilicifolius in the understory (b) (photographed in July 2023)
1.2.1 样方设置及调查方法
我们于 2019 年 7 月及 2023 年 7 月对福田红树林自然保护区进行群落调查, 样方设置参考相关技术规程 T/CAOE 20.3-2020 和 HY/T 080—2005, 在本区域沿西北至东南方向设定一条固定样线, 在样线上均匀地选取 9 个样点, 每个样点设置 3 个 10m×10m 的固定样方(于 2019 年 7 月设置, 2023 年 7 月进行原位调查)。根据红树林植被样方调查方法[17], 记录样方内所有红树植物(含幼苗)的种类、数量、株高、胸径和基径。
1.2.2 重要值计算
根据群落的物种及株高, 分析群落的垂直结构, 并计算重要值[18]:
重要值=(相对密度+相对频度+相对优势度)/3,
相对密度=(某个种的株数/所有种的总株数)× 100%,
相对频度=(某个种在小样方出现的次数/所有种出现的总次数)×100%,
相对优势度=(某个种的胸高断面积/所有种的胸高断面积之和)×100%。
1.2.3 空间分布格局分析
本研究采用多个指标测算分布格局, 包括扩散系数(C)、负二项参数(K)和聚块性指数(PAI)。计算公式如下:
(1)
(2)
(3)
式中, V是样方个体数的方差; m是样方个体数的 均值。
若 C=1, 则种群个体随机分布; 若 C<1, 则种群个体趋于均匀分布; 若 C>1, 则种群个体偏离随机分布而呈聚集分布。K值越小, 种群聚集强度越大, 若 K→∞ (一般为>8), 则分布趋于随机分布。若PAI=1, 则种群个体随机分布; 若 PAI>1, 则种群个体偏离随机分布而呈聚集分布; 若 PAI<1, 则种群趋于均匀分布[19–20]。
图2 老鼠簕的无性系示意图(a)和克隆繁殖标注(b)
Fig. 2 Schematic diagram of the dispersal pattern (a) and numbering of clonal ramats of Acanthus ilicifolius (b)
1.3.1 基株扩散动态调查
根据克隆繁殖植物生态调查方法[21], 我们分别于 2023 年 7 月和 11 月对老鼠簕基株进行扩散动态调查。在每个 10m×10m 样方内, 按照对角线法选取 3 株健康老鼠簕个体, 对其标记并编号, 以便进行长期的扩散动态调查。
老鼠簕植株克隆扩散模式的编号规则如图 2 所示。将母株(mother ramet)的扩散方向记为 a, 并将其记为 0 号株, 即 a-0。沿顺时针方向, 将子株(dau-ghter ramet)扩散方向依次记为 b, c, d, …。在每个方向, 以分株为扩散单元进行编号。以扩散方向 a 为例, 从主根至母株扩散方向, 各分株的编号依次为a-1, a-2, a-3, …。用相同的方式对子株的分株进行编号(例如: (a-1)-a-1, (a-1)-b-1, …)。以起始植株编号及扩散方向为基准, 对各分株间匍匐茎上的茎生根编号进行计数。例如, 在 a-1 至 a-2 之间, 各茎生根计数至 a-2 以内, 最后于母株上的计数至 a-0 以内。使用 PVC 绑扎带, 将各分株编号固定于相应分株基径处。按照文献[22–23]的方法, 测定上述个体的株高、基径、叶面积、分株数、扩散方向(最远株与起始株的连线方向)和扩散距离(最远株与起始 株的直线距离)。同时, 计算其克隆性指数 G/N值, 其中 G为基株(genet)数量, N为分株(ramet)数量。
1.3.2 叶功能性状分析
1)样品采集。在每个样方调查完成后, 于 2023年 7 月随机选取其中 10～15 株健康、成熟且无病虫害的目标物种植株, 获取样方内植物的叶片, 每种植物收集 30 枚叶片, 采样时尽量选取同种不同株且大小一致的叶片。为排除非淤积区域纬度和气候等因素对老鼠簕叶性状的干扰, 同时采集同处于深圳湾的非淤积区域(深圳湾公园, 113°08′E, 22°31′N)的老鼠簕叶片样品, 叶片要求同上。
2)样品处理与计算。首先对叶片进行叶面积、厚度和鲜重测定, 随即将样品于 105℃杀青 15～30分钟, 然后在 80℃连续烘干 48 小时至恒重, 用电子天平进行称量, 获得干质量数据, 用于计算竞争型–胁迫耐受型–杂草型(competitor-stress tolerator-rude-ral, CSR)生态策略指标, 并对老鼠簕叶片计算以下指标:
叶片水分含量=叶鲜重(g) −叶干质量(g),
比叶面积(SLA)=叶面积(cm2)/叶干质量(g),
鲜干重比(FML/DML)=叶鲜重(g)/叶干质量(g),
肉质化程度(S)=饱和水分含量(g)/表面积(dm2),
叶片密度(LD)=叶干质量(g)/(叶面积(cm2)×叶厚度(cm))。
2023 年 7 月低潮位时, 在每个 10m×10m 样方中, 根据对角线法, 随机采集 3 个表层(0～10cm)沉积土柱, 用于测定沉积物的环境指标: 沉积物总有机碳、总氮、总硫、盐度和总磷。
采用 Elementar 元素分析仪(Vaio EL Cube, 德国), 测定沉积物的总碳、总氮和总硫。参照中华人民共和国海洋行业标准 HY/T 081—2005, 采用电导法测定盐度。参照国家标准 GB 17378.7—2007, 采用分光光度法测定总磷。
利用 Microsoft Excel 对样方数据进行整理。采用 Walker-Duncan 法, 对不同群落类型老鼠簕的密度及 G/N值进行多重比较分析。开展分析前, 对数据进行方差齐性及正态性检验(p<0.05)。采用 Pear-son 相关性法, 对沉积物的理化性质(总硫、盐度、总有机碳、总磷和总氮)与老鼠簕扩散因子(母株密度、分株密度、幼苗密度和 G/N值)之间的相关性进行分析。参照文献[24]的方法, 利用 CSR 分析工具 StrateFy 分析植物的生态策略, 得到 C, S和 R值(即竞争、胁迫耐受及杂草型策略的分值)。采用Origin 软件和 R 软件绘图。
2.1.1 红树林群落结构特征
福田红树林国家级保护区内有真红树植物 6 科8 种, 分别是红树科的秋茄和木榄、马鞭草科的白骨壤(Avicennia marina)、紫金牛科的桐花树、卤蕨科的卤蕨(Acrostichum aureum)、爵床科的老鼠簕以及千屈菜科的无瓣海桑(Sonneratia apetala)和海桑(Sonneratia caseolaris), 物种较为丰富。
本文重要值计算结果显示, 研究区乔木以秋茄(44.32%)为主, 白骨壤(16.86%)和桐花树(17.93%)较多, 无瓣海桑(4.30%)、海桑(8.10%)及木榄(8.50%)相对较少。根据文献[5,25–26]中对该区域红树林群落的划分方案, 本研究选取的 27 个样方分别属于秋茄–桐花树群落、秋茄群落、秋茄–白骨壤群落、白骨壤群落和海桑–无瓣海桑群落(图 3)。根据株高, 群落的林层垂直结构可划分为 4 层: 顶层乔木(株高8～15m)、中层乔木(株高 4～8m)、林间层(株高 2～4m)和林下灌木及地被层(株高<2m)。林下灌木及地被层以老鼠簕为单一优势物种(85.38%), 伴有少量卤蕨(6.45%)和鱼藤(Derris trifoliata)(8.17%)(表 1)。
2.1.2 老鼠簕种群分布现状
老鼠簕在 27 个样方中均有分布, 基株平均密度为 7.4±3.5 株/m2, 分株平均密度为 17.3±6.9 株/m2, 幼苗密度为 4.6±5.2 株/m2。不同群落的分株密度排序为白骨壤群落(25.7±14.7 株/m2)>海桑–无瓣海桑群落(22.4±12.7 株/m2)>秋茄–桐花树群落(22.1± 11.3 株/m2)>秋茄群落(16.7±8.3 株/m2)>秋茄–白骨壤群落(13.3±8.5 株/m2)(图 4)。在白骨壤群落中, 老鼠簕种群的分株密度和基株密度最大; 在秋茄–白骨壤群落中, 老鼠簕的种群分株密度最小, 幼苗密度最大; 在秋茄群落中, 老鼠簕种群的基株密度最小。地被层的老鼠簕呈现聚集(K<0)且均匀的分布格局(PAI=1, C<1), 乔木层中优势度较高的秋茄、白骨壤及桐花树亦为均匀分布, 优势度较低的无瓣海桑、海桑及木榄则为随机分布。上述结果与野外实地观测到的情况相符。
(a) 秋茄–桐花树群落; (b) 秋茄群落; (c) 秋茄–白骨壤群落; (d) 白骨壤群落; (e) 海桑–无瓣海桑人工林群落
图3 不同红树林群落林下老鼠簕的密度特征
Fig. 3 Density characteristics of Acanthus ilicifolius in the understory of different mangrove communities
表1 红树植物分布格局及重要值
Table 1 Spatial distribution patterns and importance values of mangrove plants
植被类型物种CKPAI分布格局重要值/% 乔木无瓣海桑Sonneratia apetala1.167 36.0001.028聚集分布 4.30 海桑S. caseolaris1.034 143.0281.007聚集分布 8.10 秋茄Kandelia obovata0.872 −208.3770.995均匀分布44.32 白骨壤Avicennia marina0.550 −9.1340.891均匀分布16.86 木榄Bruguiera gymnorrhiza1.367 15.4431.065聚集分布 8.50 桐花树Aegiceras corniculatum0.886 −91.2770.989均匀分布17.93 地被卤蕨Acrostichum aureum0.184 −117.2590.991均匀分布 6.45 老鼠簕Acanthus ilicifolius0.588−2935.6511.000均匀分布85.38 鱼藤Derris trifoliata 8.17
2.1.3 表层沉积物的理化性质
27 个样方内表层沉积物的平均盐度为 1.64‰± 0.71‰, 平均含水率为 61.21%±3.61%, 平均容重为0.79±0.08g/cm3。沉积物的总有机碳(TOC)为 5.38± 2.19g/kg, 总氮(TN)为 3.52±1.22g/kg, 总磷(TP)为1.49±0.49g/kg, 总硫(TS)为 5.59±2.26g/kg。
2.2.1 老鼠簕的种群扩散动态
关于研究区老鼠簕种群记录的文献发表于 1992, 1995 和 2014 年(表 2)。李明顺等[25]1992 年发表的群落调查结果中, 典型样带内并无老鼠簕成株出现的记录, 但其幼苗常见于样带群落的林下, 高度为 2～ 10cm, 密度为 5～10 株/m2。黄玉山等[26]1995 年的群落调查结果中, 老鼠簕成株出现在桐花树–秋茄–白骨壤样带的高潮位, 共计 15 株, 株高 1.5～2m。卢群等[27]2014 年发表的样带群落调查结果中, 老鼠簕种群在次生林演替的早期(4 年林龄群落, 于 1998年调查)样带中常见于低、中、高潮位(约 0.14 株/ m2); 在次生林演替的发展阶段(17 年林龄群落, 于2011 年原位调查), 低、中、高潮位的老鼠簕种群密度显著下降(约 0.03 株/m2), 其中低、中潮位几乎没有成株分布。在本研究的调查样带中, 2019 年的27 个原位样方中的 23 个有老鼠簕成株分布, 覆盖率为 88.9%, 成株密度为 16.84±13.11 株/m2, 幼苗密度为 14.58±18.82 株/m2; 在2023 年的所有 27 个调查样方中均有分布, 覆盖率达到 100%, 成株密度为17.26±7.03 株/m2, 幼苗密度为 4.57±5.33 株/m2。
Am: 白骨壤群落; Ko: 秋茄群落; Ko-Ac: 秋茄–桐花树群落; Ko-Am: 秋茄–白骨壤群落; AF: 无瓣海桑–海桑人工林群落; 下同。密度值为平均值±标准误差, 不同小写字母表示群落间密度差异显著(p<0.05)
图4 不同优势群落中老鼠簕基株密度、分株密度和幼苗密度
Fig. 4 Genet density, ramet density and seedling density of Acanthus ilicifolius in different mangrove communities
表2 1991—2023 年深圳湾红树林保护区老鼠簕种群动态
Table 2 Population dynamics of Acanthus ilicifolius in the Mangrove Nature Reserve of Shenzhen Bay, 1991–2023
年份成株分布特征成株密度/(株·m−2)幼苗分布特征幼苗密度/(株·m−2)文献 1991林下无成株0样带上呈非连续分布5～30李明顺等(1992年)[25] 1995仅在桐花树–秋茄–白骨壤样地中偶见0.14在桐花树–秋茄–白骨壤样地中常见2黄玉山等(1995年)[26] 2011仅在秋茄群落、秋茄–桐花树群落中有分布0.03在各幼苗层均有分布, 中滩和外滩分布极少−卢群等(2014年)[27] 2019高密度, 样方覆盖率为88.9%16.84±13.11在各幼苗层均有分布, 密度高且分布均匀14.58±18.82本研究 2023高密度, 全覆盖调查群落17.26±7.03在各幼苗层均有分布, 密度较2019年下降4.57±5.33本研究
2.2.2 老鼠簕的种群扩散特征
根据我们的前期调查结果, 研究区老鼠簕种群的繁殖物候期为 5—8 月。2023 年物候期结束时, 以基株为单位统计的坐果率为 34.90%±26.93%, 以分株为单位统计的种群坐果率为 14.23%±11.51%。
老鼠簕可通过匍匐茎克隆生长的方式进行克隆繁殖扩散[3]。根据对老鼠簕单株扩散的标定结果, 老鼠簕的 G/N值为 0.448±0.121(n=27taxa)。不同群落类型中, 老鼠簕 G/N值的分布有一定的差异, 秋茄–白骨壤群落中老鼠簕种群的 G/N值显著高于其他群落(p<0.05)(图 5)。
根据对扩散样本的进一步分析, 老鼠簕成株的平均间隔子长度为 41.26±32.92cm, 记录的最大间隔子长度为 129cm。尽管老鼠簕的种群分株密度较大, 但老鼠簕的克隆构型为游击型克隆植物[21]。参考动物扩散生态学中对扩散方向及扩散距离的定义, 对扩散方向各单株扩散距离进行加权叠加, 通过单株扩散玫瑰图表明其扩散现象。图 6 显示, 老鼠簕在扩散方向上更青睐东南方位, 其各向平均扩散距离为 0.5～1.5m。其中, 南(S)、东南(SE)、东(E)、东北(NE)和西(W)这几个方向的扩散距离相对较长。
不同小写字母表示群落间G/N值差异显著(p<0.05)
图5 不同优势群落中老鼠簕的 G/N值
Fig. 5 G/N values of Acanthus ilicifolius in different mangrove communities
基于对老鼠簕单株扩散样本的连续观测, 我们获得高淤积环境中老鼠簕的克隆生长速率(图 7), 从而首次获得老鼠簕植株在无性克隆生长状态下的生物量分配情况。老鼠簕在只有单一主根且其他茎生根未定植时, 主根近端分株的株高增长速率为4.11±0.99cm/月, 基径增长速率为 0.20±0.02cm/月, 单株叶片每月凋落 2.20±0.33 片; 远端分株的株高增长速率为 7.22±0.35cm/月, 基径增长速率为 0.68± 0.02cm/月, 单株叶片每月增加 0.44±0.08 片; 亲本株的株高增长速率为 7.89±0.35cm/月, 单株叶片每月增加 0.87±0.03 片。在其他茎生根未定植时, 近主根处基茎生长速率为 1.88±0.32cm/月, 间隔子增长速率为 1.29±0.66cm/月, 亲本株生长速率为 4.72± 0.35cm/月, 子分株生长速率为 7.22±1.33cm/月。我们还发现, 茎生根的定植多发生于远端亲本株枯死情况下, 此时分株的株高增长速率为 12.25±2.35cm/月。
图6 单株老鼠簕在各扩散方向上扩散距离的累加值(a)和平均值(b)(单位: m)
Fig. 6 Accumulated dispersal distance (a) and average dispersal distance (b) of Acanthus ilicifolius in various directions (units: m)
图7 老鼠簕植株克隆生长扩散速率示意图
Fig. 7 Schematic diagram of clonal growth and dispersal rate of Acanthus ilicifolius
单株情况下, 老鼠簕分株在野外的月均死亡率为 6%, 月均新生率为 7%。新生率>实际死亡率, 说明其分株普遍处于连续增长的状态。同时, 老鼠簕基株的死亡率只有 2%, 显著低于分株的月均死亡率, 且基株的死亡集中于未产生克隆分株的幼苗中。新生子分幼株集中于主根处与远端间隔子上, 其中以主根处新生幼株为最多(0.16±0.05 株/月)。
2.3.1 叶片功能性状
高淤积区域老鼠簕的叶片表型性状与淇澳岛和海南岛等非高淤积区域的老鼠簕[28–29]差异显著(p< 0.05), 比叶面积、叶片含水率、鲜干重比、叶面积和叶片厚度均更大。本研究中同步采集的深圳湾公园老鼠簕的表型性状与其他非高淤积区域相近, 但是与福田红树林保护区内老鼠簕差异显著(p<0.05) (图 8)。
2.3.2 CSR生态策略
CSR 生态策略是由 Grime[30]提出的解释植物适应环境胁迫与干扰机制的重要理论框架。他将植物生态策略划分为以下 3 种极端类型及多种中间过渡类型。1)C 策略(竞争型): 物种通常适应养分丰富、环境稳定的生境, 具有较高的资源获取能力。2)S 策略(胁迫耐受型): 物种分布于胁迫环境中, 通过保守的资源利用策略维持生存。3)R 策略(杂草型): 物种常见于频繁干扰的生境, 依赖快速的生活史完成再生。
如图 9 所示, 本区域内白骨壤的生态策略基本上为 CS 型和 S-CS 型, 其中木榄和卤蕨为 CS 型和C-CS 型, 秋茄为 CS 型, 桐花树为 S-CS 型, 海桑基本上为 C 型和 C-CR 型, 无瓣海桑为 CR 型。基于物种水平的性状平均值(图 9 中黑色圆点), 福田红树林保护区的红树植物可以分为以下两个聚类。
1)乡土种红树聚类: 生态策略集中于 CS 型, 是 C 型与 S 型的混合策略(高根系投资, 低代谢速率), 适应低干扰–中等胁迫环境(如贫瘠但稳定的生境)。这一策略在形态上表现为中等冠层高度(100～ 299cm), 在繁殖方面表现为花期较早(Flowering- Start ≤ 3, 即花期在 5 月前), 繁殖期长(Flowering-Period ≥ 4 个月)[31]。该聚类包括秋茄、桐花树、白骨壤、卤蕨和木榄(除卤蕨外均为胎生红树植物), 其中桐花树的生态策略为 S-CS 型。
FT: 福田红树林保护区实测数据(林下); SZW: 深圳湾公园实测数据(光滩); QAD: 淇澳岛文献数据[28]; QLG: 清澜港文献数据[29]。功能性状指标值为平均值±标准误差, 不同小写字母表示福田红树林与深圳湾公园老鼠簕叶功能性状差异显著(p<0.05)
图8 不同地区老鼠簕叶功能性状
Fig. 8 Leaf functional traits of Acanthus ilicifolius of different areas
2)外来种红树聚类: 生态策略集中于 C-CR 型, 是偏向 C 型与 R 型的混合策略(快速资源捕获与高繁殖投资结合), 适应中等干扰–低胁迫环境(如频繁受扰但资源丰富的生境)。这一策略在形态上表现为较高冠层(300～599mm)且大多匍匐扩展(Lateral-Spread ≥ 5 级), 繁殖方面表现为花期较晚(Flowe-ringStart ≥ 4, 即花期在 5 月后), 繁殖期较短(Flowe-ringPeriod ≤ 3 个月)[31]。该聚类包括引种的海桑和无瓣海桑。
福田红树林保护区老鼠簕的生态策略与外来种红树聚类中的海桑最接近, 为 C-CR 型, 表现为较高冠层且大多匍匐扩展, 可与 2.2.1 节中扩散动态的研究结果相互印证。
非淤积区域老鼠簕的生态策略与乡土种红树聚类中的卤蕨最接近, 为 CS 型, 表现为中等冠层高度, 可与文献数据[28–29]相互印证。
福田红树林保护区老鼠簕的成株密度与总硫含量显著负相关(r=−0.435, p<0.05), G/N值与总硫含量显著正相关(r=0.512, p<0.05), 基株密度及幼苗密度与总硫无显著相关性, 表明低硫环境可能通过增加分株数量促进克隆扩张, 但对有性繁殖的幼苗定殖无显著影响。除总硫外, 沉积物的其他指标(盐度、含水率、TC、TP 和 TN)与老鼠簕种群密度无显著相关性(图 10)。
福田红树林保护区老鼠簕种群的成株在 1991 —2011 年间呈现从无到有、先增后减的慢速扩张态势, 在 2011—2019 年间以极快的速率增长(从约0.03 株/m2增至 16.84±13.11 株/m2), 至 2023 年, 密度增长趋势放缓(从 16.84±13.11 株/m2增至 17.26± 7.03 株/m2)。老鼠簕成株在 27 个调查样方中均有分布, 覆盖率达到 100%, 比 2019 年的原位样方调查结果(27 个样方中 23 个有所分布)更多, 但增长趋势相较 2011—2019 年明显放缓。
图9 不同红树植物的 CSR 策略
Fig. 9 CSR strategies of different mangrove plants
根据重要值计算结果, 目前在区域林下地被及灌木层, 老鼠簕为单一优势种群, 种群格局呈现为聚集均匀分布, 分株密度低于林窗区域老鼠簕单一优势群落(淇澳岛为 36.55 株/m2), 但普遍高于非单一优势群落(淇澳岛为 17.18 株/m2)[13]。
植物可以通过调整资源分配的模式来适应不同的生境。G/N值可以表征植物种群的克隆繁殖程度。根据 Vallejo-Marín 等[32]的研究, 克隆繁殖植物的 G/N平均值为 0.42±0.02(n=195taxa), 与本研究中老鼠簕的 G/N平均值(0.45±0.12)接近, 说明本研究区内老鼠簕种群的克隆繁殖程度较高。
根据老鼠簕植株克隆生长扩散速率(图 7), 老鼠簕全株以 7.89±0.35cm/月的速率进行快速的水平方向扩散。同时, 老鼠簕在扩散过程中的生物量并未分配给分株萌根定植, 而是提供给分株及间隔子生长。其中, 平均间隔子长度为 41.26±32.92cm, 属于匍匐茎克隆植物中较高水平, 间隔子增长速率为 1.29±0.66cm/月。
* p<0.05, *** p<0.001。TS: 总硫; TOC: 有机碳; S: 肉质化程度; TP: 总磷; TN: 总氮; MRD: 母株密度; DRD: 子株密度; SD: 幼苗密度; GN: G/N值
图10 沉积物的理化性质与老鼠簕繁殖因子的相关性热图
Fig. 10 Correlation heatmap between physicochemical properties of sediment and reproductive factors of Acanthus ilicifolius
此外, 基株死亡均集中于未产生克隆分株的幼苗中, 说明在高死亡率的恶劣环境下, 无性繁殖的克隆整合可以有效地提升基株的存活率。克隆整合使得分株之间可以通过间隔子的连接而相互支持, 因此克隆植物的生长与存活能力均得以增强。例如, 当一个分株处于有利环境中时, 它可以通过间隔子去支持处于不利环境中的其他分株[33–34]。
红树林一般处于滨海高盐度、低营养的严苛环境, 因此抵抗高盐与淹水胁迫是保证其幼苗定殖的重要策略[35], 这种 S 型(胁迫耐受型)生态策略倾向在本研究区的优势种秋茄、白骨壤和桐花树的叶片中均有体现。然而, 相较于其他区域的文献数据, 本研究区的林下老鼠簕种群在生态策略上呈现出在C-CS 型与 C-CR 型之间的权衡。其中, R 型(杂草型)策略说明当前所处生境资源较为丰富(如沉积物中较高的氮–磷含量), 有利于其将更多的生物量投资在株高及繁殖(本研究中主要为克隆繁殖)上, 促使其生长扩散。
对单株匍匐茎平面格局进行剖析可以发现, 单轴型分枝占比>90%, 合轴型分枝占比<10%, 反映老鼠簕种群克隆扩散过程中以游击型为主的混合型单株克隆构型, 扩散的特点为在一个方向(>90%的样本为一个方向)上, 沿匍匐茎向外侧进行克隆生长, 生物量优先分配给光合作用构件。克隆生长过程中, 分支角度固定在 75°～85°, 分支强度随着生长时间出现分化, 生长速率最快可达 12.25±2.35cm/月。在克隆生长过程中, 老鼠簕会将大多数生物量集中于距主根最远的母株或子株, 以便提供更高效率的向外扩张。本研究发现, 老鼠簕的大多数基株(60%以上被调查基株)会选择降低茎生根的萌根, 转而将大多数生物量输送至远端供母株和远端子株生长(远端株高增长速率>近端株高增长速率)。但是, 当出现母株意外死亡情况时, 会在最远端子株处迅速萌根定植, 并将大多数生物量供给最远子株, 以便向外扩张(株高增长速率从 7.89±0.35cm/月提升至 12.25±2.35cm/月)。
在本研究区域, 分株茎生根的定植几乎都发生于远端亲本株枯死的情况。在此情况下, 间隔子将停止生长, 并通过克隆整合, 将大量营养供给距根最远的子分株, 体现为更高的基径及株高增长速率。我们推测这将使得最远端子分株替代原先亲本株的职能, 进行向外扩散[36]。研究显示, 克隆植物通过选择性放置分株, 调整克隆器官的形态(如间隔子的强度和长度)、分株的形态(如分枝的强度和角度)及位置来适应资源分布不均匀的环境, 生根分株倾向于定植在资源较好的斑块中[32,37]。在本研究区域, 生根分株均未表现出定植倾向(>70%的成熟子分株的萌根并未定植), 且间隔子长度普遍较长, 分株密度低于林窗单一优势种群, 体现其在面对低光照生境时形成的扩展生长(逃避策略)模式。
李明顺等[25]的调查结果显示, 1991 年, 老鼠簕仅在群落的外围、高度差处和靠海侧的群落中偶尔出现, 表明林下老鼠簕的幼苗可能难以在高郁闭度的林下正常发育。刘滨尔等[8]发现, 当光照强度为45%～75%时, 老鼠簕幼苗的生长得到促进; 当光照强度为 20%时, 老鼠簕幼苗能够通过降低根冠比并增加苗高、叶绿素含量、叶面积和表观量子利用效率来提高自身光能获取的效率。此外, 在林窗生境中, 老鼠簕植株的光合能力、光合固碳速率和地上生物量累积均达到最高水平, 因而林下生境最不利于老鼠簕植株固碳[38]。然而, 相较 1991 年的高郁闭度群落, 本研究区内红树群落经历了物种引种、寒害和砍伐等高强度人为扰动及自然灾害[5,39–42], 林下老鼠簕获得的光照增加, 可能使其避免了面对低光照生境的生长限制。此外, 红树林的高淤积条件可以促进老鼠簕种群的扩散。一方面, 可能是因为老鼠簕种子的萌发存在潮汐窗口期, 当淹水时间≤12h/d 时, 老鼠簕萌发率与成苗率达到 100%; 当淹水时间>15h/d 时, 成苗率不足 50%[4]。另一方面, 高淤积条件可能改变沉积物的理化性质, 例如带来富含 N, P 和有机物的表层沉积物等营养物质, 会显著地促进老鼠簕幼苗的生长[43]。此外, 福田红树林保护区特别是高潮位样方淹水时间较短(天文潮周期内平均淹水时间<4h/d), 缺乏土壤硫累积所需强烈还原条件, 并且, 由于降水及海水的淋洗以及群落的自身生长等因素, 土层中硫含量下降, 出现负增长[44], 其表层沉积物硫含量显著低于三亚、东寨港、湛江高桥、山口、云霄、钦州和姚家屿等典型红树林湿地[45]。本文研究结果表明, 总硫含量与老鼠簕的克隆繁殖显著负相关, 说明福田红树林保护区的低硫环境可能促进了老鼠簕的克隆繁殖扩散, 其具体作用机制有待进一步的研究。
本研究通过对福田红树林国家级保护区林下老鼠簕的种群动态、无性繁殖扩散动态以及生态策略的研究, 明确了高淤积背景下老鼠簕种群的疯长现象, 并探究高淤积导致红树植物扩散的机制, 得到如下主要结论。
1)老鼠簕已经成为林下单一优势种(重要值为85.38%), 分布格局为聚集(K<0)且均匀分布(PAI =1, C<1), 成株在 27 个调查样方中均有分布, 覆盖率达到 100%。
2)老鼠簕种群的成株在 1991—2011 年间从无到有、先增后减地慢速扩张, 2011—2019 年间以极快的速率增长(从约 0.03 株/m2增至 16.84±13.11 株/ m2), 至 2023 年密度增长趋势放缓(从 16.84±13.11株/m2增至 17.26±7.03 株/m2)。
3)无性繁殖是老鼠簕种群扩散的主要方式之一, 林下老鼠簕的克隆型为匍匐茎型, 克隆构型为游击型, 在生长季以 7.89±0.35cm/月的速率快速地向外扩散, 记录的最大株高(单株扩散距离)为 254cm, 平均间隔子长度为 41.26±32.92cm, 记录的最大间隔子长度为 129cm, 间隔子增长速率为 1.29± 0.66cm/月, 体现其在面对林下弱光照生境时形成的扩展生长(逃避策略)模式。
4)与淇澳岛和海南岛等其他非高淤积区域老鼠簕相比, 福田红树林保护区老鼠簕的叶片表型性状呈现为比叶面积、叶片含水率、鲜干重比、叶面积和叶片厚度均较大, 在生态策略上体现出 C-CS型与 C-CR 型的权衡(从乡土红树聚类迁移至外来种红树聚类), 表现为更高的株高且大多匍匐扩展。
5)沉积物的总硫含量与老鼠簕无性繁殖强度相关的两个典型指标(分株密度和 G/N值)均显著相关, 其中分株密度与之负相关(p<0.05), G/N值则与之正相关(p<0.05), 而基株密度和幼苗密度均与两个指标无显著相关性, 说明福田红树林保护区的低硫环境可能促进老鼠簕的克隆繁殖扩散。
本文研究结果可为红树林生态风险的早期预警提供数据参考。老鼠簕是少数拥有有性繁殖与克隆繁殖两种策略的物种, 探明其克隆扩散机制可为完善海岸带生态修复方法提供理论支撑。
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Abstract Through permanent plot-based ecological monitoring of five representative mangrove communities (Kandelia obovata-Aegiceras corniculatum community, K. obovata community, K. obovata-Avicennia marina com-munity,A. marina community, and artificial forest) in the Mangrove Nature Reserve of Shenzhen Bay, combined with measurements of leaf functional traits and sediment physicochemical parameters, this study elucidates the po-pulation distribution pattern, asexual reproduction dynamics and ecological strategies of the understory A. ilicifolius population under the background of terrestrialization. The results show that A. ilicifolius has become the domi- nant understory species (importance value: 85.38%), with an aggregated distribution pattern (K<0) and a uniform distribution (PAI=1, C<1). The population density of mature individuals showes slow expansion(1991–2011), rapid growth (2011–2019: 0.03→16.84±13.11 plants/m2), and stabilization by 2023 (17.26±7.03 plants/m2). Clonal rep-roduction is one of the key strategies for the A. ilicifolius population to dispersal. A. ilicifolius exhibits stolo- niferous clonal growth with guerrilla architecture, characterized by a mean spacer length (41.26±32.92 cm) and monthly elongation rate (1.29±0.66 cm/month), reflecting an expansion-growth (escape strategy) under low-light understory habitats. High-sedimentation zones trigger an ecological strategy shift from CS to C or CR, manifested by increased canopy height and long-spacer stolon extension. This study provides early-warning data for mangrove ecological risks.
Key words mangrove; native mangrove species; Acanthus ilicifolius; clonal reproduction; leaf functional traits