土壤激发效应的机制及影响因素研究进展

Acta Scientiarum Naturalium Universitatis Pekinensis, Vol. 60, No. 5 (Sept. 2024)

土壤激发效应的机制及影响因素研究进展

1.地表过程分析与模拟教育部重点实验室, 北京大学生态研究中心, 北京大学城市与环境学院, 北京 100871; 2.福建师范大学地理科学学院, 福州 350117; †通信作者, E-mail: biaozhu@pku.edu.cn

摘要激发效应在全球土壤中广泛存在, 但方向和强度具有极大的分异性。针对土壤激发效应的机制和影响因素进行综述, 总结目前较为认可的机制, 包括底物优先利用、共代谢、养分挖掘和化学计量分解假说等。探究影响激发效应的方向和强度的生物和非生物的因素, 将其划分为外源有机物的性质、土壤理化特性、分解者和环境条件四大类。未来应进一步改进研究方法, 以便模拟真实环境下激发效应的发生过程, 并重点关注土层、时间等的变化对激发效应强度和方向的影响, 为改进土壤碳模型提供数据支持。

土壤是陆地生态系统中最大的碳库, 全球 1m深度的土壤中储存约 1700Pg 的有机碳[1], 超出大气和植物碳库的总和[2]。因此, 土壤有机碳(SOC)库的微小变化可能引起大气 CO2 浓度的巨大变化[3]。目前, 嵌入地球系统模型中的 SOC 过程在预测全球土壤碳储量方面能力有限, 且存在较大不确定性[4], 激发效应(PE)过程及其机制的缺失是限制模型预测能力的因素之一[5]。

激发效应指由各种有机物质添加所引发的土壤有机质(soil organic matter, SOM)周转强烈的短期改变[6]。外源有机物输入后引起 SOM 分解加速为正激发效应, 反之为负激发效应(图 1)。激发效应是土壤中广泛存在的自然现象[7–9], 不同研究中观察到的激发效应平均强度在 14.2%～47.5%之间[10–11], 变异性极大, 负激发效应使得 SOM 分解最多减少95.1%[12], 正激发效应刺激 SOM 分解最大增幅超过2000%[13]。当进一步分析不同土层的激发效应[14], 或分析其时间动态[13]时, 发现其方向和强度也会发生变化。

外源有机物输入土壤后的短时间内, 微生物周转加速, 该现象被称为表观激发效应(aPE)[15]。同时, 随着微生物活性的增强以及胞外酶的产生, 原有的 SOM 分解速率发生变化, 进而引起真实激发效应(rPE)[16](图 2)。目前的技术手段很难准确地区分这两个过程, 但一般认为添加外源有机物后, 表观激发效应可维持几天或几周, 且其强度会逐渐大幅下降, 而真实激发效应在短期内强度较低, 但可以维持数周或更长时间(图 2)。

尽管人们认识到激发效应会改变SOC 动态, 但尚存在诸多不确定性, 这与其多样的发生机制和复杂的调控因素有关[16]。本文总结目前较为认可的激发效应机制, 探究影响激发效应方向和强度的因素, 并阐述激发效应研究中存在的不足与未来的研究方向, 旨在为对土壤激发效应的进一步深入研究提供参考。

1 土壤激发效应的机制

目前, 已有诸多假说可用来解释正或负激发效应。表观激发效应的机制主要分为以下 3 种[17]。

1)触发效应(triggering effect)。向土壤中添加微量易分解有机物(少于微生物的生物量)后, 微生物的代谢增强, 会立即引起短期内呼吸增加, 表现为正表观激发效应, 这一过程通常持续几分钟至几小时[18–19]。

2)碳库替代(pool substitution)。向土壤中添加易分解有机物(与微生物的生物量相近)后, 由于微生物周转加速, 有机物中的碳进入微生物碳库, 而微生物碳库中原有的碳以 CO2 形式释放, 进而表现为正表观激发效应, 这一过程通常持续几天或几周[18,20]。

3)微生物活化(microbial activation)。向土壤中添加结构复杂的有机物(少于微生物生物量)后, 微生物在利用外源有机物中的不稳定组分的同时分泌胞外酶, 用于分解这些外源有机物的稳定组分, 以便获取碳和养分, 表现为正表观激发效应[21]。

负向的真实激发效应通常由下述两种机制解释[17,22]。

1)底物优先利用(preferential substrate utiliza-tion)。如图 3(a)所示, 向土壤中添加易分解且富营养(如氮)的有机物(多于微生物生物量)后, 微生物会优先利用外源有机物中的碳和养分进行生长和代谢, 而相对减弱从 SOM 分解中获取碳和养分, 导致来自 SOM 的 CO2 释放减少, 表现为负激发效应[6,23]。

2)微生物残体再循环(necromass recycling)。如图 3(b)所示, 向土壤中添加过量的寡营养(如氮)有机物(通常是微生物生物量的数倍)后, 部分微生物会因无法适应高碳–养分比而死亡, 其他微生物会优先分解这些富营养的微生物残体来获取养分, 以便平衡自身碳–养分比, 同时减弱从相对寡营养、难分解的 SOM 中获取养分, 导致来自 SOM 的 CO2释放减少, 表现为负激发效应[24]。

正向的真实激发效应通常由下述 4 种机制解释[17,22]。

1)共代谢(co-metabolism)。如图 4(a)所示, 向土壤中添加结构复杂的有机物(多于微生物生物量)后, 微生物在利用外源有机物中的不稳定组分的同时分泌胞外酶, 这些胞外酶可以分解这些外源有机物的稳定组分来获取碳和养分。同时, 胞外酶也可以作用于结构与这些外源有机物稳定组分类似的SOM, 导致 SOM 与外源有机物的共同分解, 表现为正激发效应[6,18]。

2)r/K 对策者竞争(competition of r-/K-strate-gists)。如图 4(b)所示, 土壤微生物可以分为 r 对策者与 K 对策者, r 对策者偏好利用易分解有机物, 生长较快; K 对策者可以兼性地利用易分解与难分解的有机物, 生长较慢。Fontaine 等[25]提出两种机制来解释 r 与 K 对策者的竞争如何诱发激发效应。机制 1 类似共代谢假说, 输入外源有机物后, r 对策者在利用外源有机物中的不稳定组分的同时分泌特定胞外酶, 并作用于结构类似的有机物中的稳定组分和 SOM 而导致正激发效应。机制 2 为当 r 对策者基本上消耗外源有机物中的不稳定组分后, 外源有机物中的稳定组分可能长时间保留在土壤中, 可以为生长缓慢的 K 对策者供能。在这个过程中, K 对策者利用这些资源合成和分泌可以分解复杂有机质的胞外酶, 进而分解 SOM, 表现为正激发效应。

3)养分挖掘(nutrient mining)。如图 4(c)所示, 当土壤养分(主要是氮磷)的有效性较低时, 微生物受到养分限制, 此时向土壤中添加易分解有机物后, 微生物会利用有机物中的碳合成和分泌胞外酶, 这些胞外酶(如多酚氧化酶、β-葡萄糖苷酶和 N-乙酰氨基葡萄糖苷酶等)可以分解特定的含碳、氮等元素的有机质(如木质素、纤维素、几丁质及其衍生物等)以便获取其中的养分(如氮)。由于碳氮循环的高度耦合, 这一过程同时会导致 SOM 中碳的释放, 表现为正激发效应。这一假说主要在土壤氮有效性对激发效应的影响方面被验证[26–27], 但是也有研究者提出, 土壤磷有效性对激发效应的影响也可以用其解释[28]。

4)化学计量分解(stoichiometric decomposition)。如图 4(d)所示, 当添加的有机物的化学计量比(如碳/氮比)与微生物需求的计量比接近, 或外源有机物中碳的添加量与土壤中有效养分的计量比恰好接近微生物需求的计量比时, 微生物活性最高, 对SOM 的分解速率最大, 表现为正激发效应[26–27]。

近年来, 也有学者提出非生物机制用来解释激发效应。Bernard 等[17]对其进行定义: 植物根系渗出的有机酸以及真菌和细菌产生的有机酸或螯合剂导致原本受到物理化学保护(如团聚体内、与矿物结合等)的 SOM 的释放或解吸, 微生物利用这些被释放的有机物导致正激发效应。Lehmann 等[3]指出, 微生物对有机质的分解不仅取决于有机质的结构复杂性, 更关键的是微生物对有机质的可及性。由于受团聚体保护的有机质、矿物结合态有机质与微生物之间产生物理隔离或化学保护, 微生物的可及性显著降低, 因此抑制了其分解过程。综上所述, 从机制上看, 激发效应的非生物机制本质上是对受保护的土壤有机质的调控作用, 即通过特定途径增加有机质与分解者之间的可及性, 进而表现为相对更高的土壤有机质分解速率, 即正激发效应。激发效应的非生物机制(特别是模拟植物分泌的有机酸所诱发的激发效应)已经被数个实验所证实[29–30]。

激发效应的机制不是一成不变的, 相反地, 不同的激发效应机制可能会在有机物添加后的不同时段占据主导地位[31–33]。例如, Yu 等[34]将 13C 标记的叶片放置在土表, 并对土壤 CO2 释放情况进行为期110 天的观测, 结果显示, 激发效应前 61 天为负向, 随后变为正向。在前 5 天内, 叶片覆盖土表, 土壤通气不畅, 短期内氧气迅速消耗, 进而抑制微生物对 SOM 的分解; 随后的 56 天, 随叶片的分解, 土壤通气性逐渐恢复, 同时, 叶片分解产生的大量有机物随渗滤液进入土壤, 微生物优先利用这些有机物中的碳和养分进行生长和代谢, 从而减弱对 SOM的分解, 此时底物偏好假说可以解释负激发效应的产生。最后阶段, 这些有机物中的不稳定组分被耗尽, 有机物的稳定组分和土壤有机质成为微生物的主要能量与养分来源, 因此, 氮挖掘与共代谢假说主导了正激发效应的产生。

2 土壤激发效应的影响因素

激发效应的方向和强度主要受植物及输入土壤的外源有机物的数量与性质(如共代谢机制)、发生过程中所处土壤的理化特性(如化学计量分解机制)以及分解者数量和组成(如 r/K 对策者竞争机制)三类因素影响(图 4)。同时, 由于激发效应本质上是生化反应过程, 意味着环境因素(如温度和水分等)的变化也会直接或通过影响上述三类因素而间接地影响激发效应的方向和强度(图 5)。

2.1 植物与外源有机物

总体来说, 激发效应在土壤中的主要发生部位包括根际(rhizosphere)、碎屑周际、动物通道及其他生物间隙等[16]。其中, 虽然根际是土壤中植物根系附近的狭小区域, 但受到植物根系频繁活动(养分吸收、根系分泌物排出)影响, 其资源(碳和养分)分布变化频繁, 是微生物生物量与活动聚集的热点区域[16,35], 在此区域发生的激发效应也称根际激发效应(rhizosphere priming effect)。区别于外源有机物添加诱发的土壤激发效应, 根际激发效应是活根与土壤之间受一系列物理、化学、生物和环境影响的综合过程, 特定根系对应的植物种或群落所诱发的根系激发效应的强度与方向呈现极大的差异[36]。从根际来看, 一方面, 根际内存在根系与微生物的养分竞争, 常常引起由养分挖掘主导的正激发效应[37], 但当根系和微生物都受到强烈的养分限制时, 也可能产生负激发效应[38]; 另一方面, 植物根系分泌物是根际内易分解有机物的主要来源, 其输入数量、组成和输入方式受到植物生理状况(如光合强度)、物候和种类等因素的显著影响[35,39]。从根来看, 一方面, 不同植物地上、地下部分的生长状况、根的年龄、根级和根系的密度会影响其分泌物的多少与种类, 进而改变不同位置的根际激发效应[16,35]; 另一方面, 根系的共生菌也可能影响激发效应, 如成熟期具根瘤大豆根系的根际激发效应强于不具根瘤的根系[40]。从根对应的植物种或群落来看, 一方面, 由于单子叶或双子叶植物、C3 或 C4植物的生理差异和养分需求不同, 其根系对应的根际激发效应往往也存在差异; 另一方面, 不同植物组成的植物群落由于存在复杂的种间互作, 也可能导致其根际激发效应与单种不同。虽然有学者对根际激发效应的发生机制及影响因素进行过全面的梳理[35], 但关于不同种植物的根际激发效应、存在种间互作的植物群落的根际激发效应等关键问题亟待进一步的深入研究。

2.1.2 外源有机物的添加量

微生物可能会因输入土壤的外源有机物的多少而采取不同的分解策略, 进而影响对土壤有机质的分解过程, 导致激发效应的强度发生变化。当有机物较少时, 微生物会利用添加的有机物中的碳作为能源合成胞外酶, 从而加速对土壤有机质的分解, 导致激发效应增强; 随有机物的输入量增加, 激发效应强度往往会下降, 因而总体上呈现先升后降的单峰变化趋势[24,41](图 5)。针对这一现象, Blagoda-tskaya 等[18]早期的研究发现, 激发效应强度与有机物添加量之间的关系取决于有机物添加量与微生物生物量之间的相对关系, 当添加量少于微生物生物量的 15%时, 激发效应强度随输入量增加而线性地增长; 当添加量是微生物生物量的 200%～500%时, 激发效应强度随输入量增加呈指数性下降, 直至接近零或转为负激发效应[40]。Cui 等[24]进一步向土壤中添加不同量的 13C 标记葡萄糖来解析此种变化的机制, 发现激发效应强度的单峰状变化可能与微生物的氮获取策略相关, 当有机物添加量较少时, 养分挖掘假说主导激发效应的产生与维持, 表现为随有机物添加量的增加, 正激发效应强度线性地增长; 当有机物添加量是微生物生物量的数倍时, 微生物会减弱从 SOM 中获取氮, 转为从分解比 SOM 更富营养的死亡微生物残体中获取氮(微生物残体再循环假说[42]), 表现为激发效应强度随有机物添加量增加而下降, 甚至转为负激发效应[24]。但是, 也有研究表明, 激发效应强度不一定随有机物添加量的增加而呈单峰状变化, 反而是即使有机物添加量超过微生物生物量的 300%, 激发效应强度仍然随有机物添加量的增加而线性地增长[43–44]。Liu 等[43]认为, 出现这种强线性关系的原因可能是随有机物添加量的增加, 微生物由能量限制转为营养限制, 底物偏好假说和氮挖掘假说分别主导低添加量与高添加量有机物诱导的激发效应的发生与维持。

2.1.3 外源有机物的特性

外源有机物的特性(如碳/氮比值、化学结构等)决定微生物可以获取的能量与养分的计量关系与难易程度, 这在激发效应的发生过程中可能产生较大影响(图 5)。例如, 特定的微生物类群可能因外源有机物的碳氮比变化而做出响应, 进而影响其对土壤有机质的分解, 导致激发效应的变化。Pascault等[45]在农田土壤中添加小麦(Triticum aestivum cv Caphorn)或苜蓿(Medicago truncatula ec. J5)秸秆进行培养, 实验结果表明, 后者比前者导致更强的正激发效应。这主要是因为苜蓿秸秆的碳/氮比值较小, 对微生物活性的刺激强烈, 导致正激发效应, 此时 r/K 对策者竞争假说中的机制 1 主导激发效应的产生与维持。然而, 另一项添加不同碳/氮比有机物的盆栽试验结果表明, 高碳/氮比有机物诱导的激发效应强度更大, 因为相较于 r 对策者, K 对策者对高碳/氮比有机物的分解和利用能力更强, 因此高碳/氮比有机物的添加增强了 K 对策者的活性及胞外酶的产生, 从而导致正激发效应, 这符合 r/K 对策者竞争假说中机制 2 对激发效应的解释[46]。

此外, 有机物的化学结构越复杂, 分解它所需的酶促反应步骤越多, 意味着微生物分解这些有机物要付出的成本越大。因此, 微生物可能通过调整碳获取策略来利用“更易获取”的组分(外源底物或土壤有机质), 其结果往往是当结构简单、易分解的有机物输入土壤后, 所诱发的激发效应强度远高于结构复杂、难分解的外源有机物诱发的激发效应强度。例如, Talbot 等[47]使用纤维素/木质素比不同的两种拟南芥(Arabidopsis thaliana)突变体的凋落物作为外源有机物, 在森林土壤中设置分解试验, 结果显示, 木质素含量高的有机物输入土壤后, 微生物几乎没有对其进行利用; 高纤维素含量的有机物的输入刺激微生物的生长和胞外酶的分泌, 导致更强的激发效应。

2.1.4 外源有机物的添加方式

自然生态系统中, 输入土壤的有机物以凋落物、死亡细根与根系分泌物为主, 其中凋落物多以大量而不连续的形式输入, 根系分泌物则多以少量而连续的形式输入[48], 这些过程的发生在自然环境下并无先后顺序(图 5)。然而, 受技术限制, 目前有关激发效应的研究中, 外源有机物的添加很难完全模拟自然环境下的输入方式, 而是一般将单次添加、重复添加(多次添加)和连续添加 3 种方式单独或结合进行实验。结果表明, 相同量的外源有机物的不同添加方式诱发的激发效应强度并不相同, 这可能反映自然环境中不同途径的外源有机物输入对激发效应的影响不一致。例如, Qiao 等[49]使用 3 种添加方式向土壤中添加相同量的葡萄糖, 研究结果显示, 单次葡萄糖添加比重复或连续添加诱导更强的正激发效应, 后两者的激发效应强度则类似。从机制上看, 不同添加方式对激发效应的影响可能取决于其对微生物活性的刺激程度。具体来说, 微生物通过利用外源有机物从生长停滞或休眠状态转变为活跃状态可能是产生正激发效应的主要原因之一[49], 而只有当有机物的添加量达到阈值时, 此过程才会发生, 这可以与有机物添加量对激发效应的影响联系在一起。因此, 即使重复或连续添加可以持续为微生物提供能量和养分来源, 但相较于单次添加, 每次输入土壤的有机物量可能不足以大幅度地激活休眠微生物, 其诱导的激发效应强度也更低[49]。然而, Wu 等[50]和 Zhou 等[51]的研究结果则相反, 重复添加诱导的正向激发效应强度显著高于单次添加。Zhou 等[51]指出, 单次添加会导致微生物对外源有机物的偏好利用, 激发效应强度降低; 连续添加则会使得微生物群落组成发生变化, K 对策者占优势, 大量分泌胞外酶对 SOM 进行分解来获取氮, 进而提高正激发效应的强度, 此时养分挖掘假说占主导地位。基于模型模拟的结果, Fontaine等[52]进一步指出, 虽然有机物的持续输入会刺激分解者生长代谢, 导致 SOM 分解的加剧, 产生正激发效应, 但这个过程严重依赖于外源有机物的持续供应, 当供应停止时, 分解者种群数量会急剧下降, 某些种群开始休眠, 导致激发效应强度发生变化。

2.2 土壤理化特性

2.2.1 土壤有机碳含量及稳定性

土壤有机碳含量决定可供微生物分解的潜在有机质总量。在以往的研究中, 由于实验对象往往只针对一种或一类土壤, 研究者对 SOC 与激发效应的联系关注较少。随着梯度采样、区域分析及整合分析等大尺度研究的发展, 目前的研究已经关注到激发效应强度在不同土壤间的巨大变异性, 且已证实相同条件下土壤 SOC 含量往往与激发效应强度呈负相关关系, 即本底 SOC 含量越高, 相同条件下激发效应强度越低(图 5)。例如, Ren 等[9]与 Gaudel 等[14]都通过整合分析发现, 激发效应强度与本底SOC 含量负相关。从机制上看, 在 SOC 含量低的土壤中, 微生物和胞外酶活性低, 因此外源有机物会强烈刺激微生物的活性, 加速 SOM 分解, 进而导致正激发效应[31]。相反, 高SOC含量土壤中的微生物可能倾向于优先利用外源有机物中的碳和养分, 进而导致负激发效应[9]。此外, 本底 SOC 含量的不同往往伴随着其他特定的土壤理化特性的区别, 这些因素综合影响微生物的分解过程, 进而导致土壤激发效应的变化。例如, 土壤质地常与SOC 含量密切相关, 沙质土壤 SOC 含量较低, 微生物普遍适应有机质快速循环过程, 进而表现为输入外源有机物时更高的碳矿化速率与激发效应强度[7]; 相反, 黏粒含量高的土壤往往 SOC 含量高, SOC 与矿物结合率高, 微生物可及性低[3], 进而导致较低的激发效应强度。这些研究结果表明, 在不同土壤中应用人工碳输入技术时, 需要根据本底 SOC 含量进行评估, 尽量减少激发效应引起的碳损失, 或通过诱发负激发效应达到增加土壤碳固持的目的。

SOC 稳定性可以分为结构复杂性和微生物可及性两方面, 前者直接决定微生物分解 SOM 的难易程度与投资–回报比, 后者则影响微生物是否能接触到 SOM, 两者均会影响激发效应的强度与方向(图 5)。例如, 最近的一项研究表明, 在添加有机物后, 难分解的 SOM 组分产生的激发效应强度更高, 可能是因为土壤中有效碳含量较低, 微生物长期受到碳限制, 因此, 当添加有机物后, 微生物碳限制解除, 大量分解 SOM 来维持生长和周转, 进而导致更高的激发效应[36]。但是, 另一项基于14C 技术的研究结果表明, 向化学结构复杂、包含更多稳定官能团(如芳基)的土壤中添加有机物, 其激发效应强度更低[53]。Liu 等[54]开发了耦合土壤矿物吸附过程和土壤团聚体形成过程的 PROCAAS 模型, 结合以玉米(Zea mays L.)秸秆为外源有机物的培养试验结果, 发现秸秆进入土壤后, 首先刺激微生物, 在其表面快速周转, 产生正激发效应; 随后, 秸秆碎片与 SOM 开始聚集, 形成大团聚体, 此时定殖在秸秆上的微生物可以转移并分解 SOM, 导致激发效应强度的进一步提高。但是, 随着稳定的矿物结合态有机质(MAOM)与微团聚体的形成, 微生物对 SOM 的可及性降低, 最终导致激发效应强度下降。

2.2.2 土壤pH值及其他理化性质

土壤 pH 值不仅可以改变 SOM 所受的物理化学保护, 而且可以通过非生物机制直接调控激发效应(图 5)。例如, Keiluweit 等[29]使用草酸模拟根系分泌物添加至土壤中, 结果表明草酸诱导了正激发效应, 可能是因为草酸导致被物理或化学保护的土壤有机质的释放, 进而增加了微生物的可及性, 导致分解加速。这意味着, 当土壤局部 pH 显著改变时(如根际内酸性根系分泌物的释放), 原有的土壤有机质可能从受保护状态转为活性状态, 进而导致非生物机制的激发效应的发生。此外, 土壤 pH 还可以调控微生物群落的组成及其活性, 进而间接地影响激发效应的强度和方向。例如, Sawada 等[55]向 pH 不同的两种森林土壤中添加葡萄糖与矿质氮, 发现葡萄糖在中性的雪松(Cryptomeria japonica D. Don)土壤中导致正激发效应, 化学计量分解假说主导了激发效应的产生与维持; 在酸性的扁柏(Chamaecy-paris obtusa Endlicher)土壤中, 葡萄糖则引起负激发效应, 主要原因可能有两点, 一是扁柏土壤的强酸性条件显著地抑制了微生物和胞外酶的活性, 二是虽然在酸性的扁柏土壤中, 真菌在微生物群落中占主导地位, 但 SOM 分解产生的碳多被其用于合成储备物质而非呼吸, 因而导致负激发效应的产生。

除 pH 外, 质地和氧气含量等土壤特性同样会调控激发效应的方向和强度, 这往往与 SOC 含量及稳定性的变化相互关联(图 5)。例如, Luo 等[13]和Ren 等[9]均发现, 质地较粗的沙土中激发效应强度较高, 主要是因为其 SOC 含量低, 且所受物理和化学保护弱; 黏土矿物含量高的土壤中激发效应强度较低, 主要是因为其 SOC 含量相对更高, 且形成更多的矿物结合态有机质(MAOM), 导致微生物与SOM 之间的不可及性。在不同氧气供应条件下完成的葡萄糖添加试验结果显示, 低氧条件下, 微生物可能通过糖酵解途径转化葡萄糖, 并产生可以还原三价铁的电子, 从而释放被氧化铁保护的 SOM, 导致比正常氧气供应条件下更高的激发效应[56]。

2.3 分解者

2.3.1 土壤微生物

综合前述内容可以发现, 大多数激发效应的发生机制都是由微生物参与的, 而微生物生物量和群落组成的变化直接决定 SOM 分解与激发效应的变化过程(图 5)。

首先, 微生物生物量与外源有机物输入量的相对关系会导致激发效应的发生以及维持机制的变化[57]。例如, Gaudel 等[14]的整合分析结果显示, 葡萄糖添加诱导的激发效应受到土壤微生物生物量显著影响, 其强度随土壤微生物生物量的增加而降低, 可能是因为更高的微生物生物量需要更多的外源有机物, 才能完成生长代谢以及胞外酶生产等过程, 进而引起 SOM 分解的变化。

其次, 微生物群落组成也可能影响激发效应的方向和强度。根据 r/K 对策者竞争假说, 激发效应的发生源于 r/K 对策者主导的碳分解过程不同[25]。当外源有机物输入土壤后, 由于 r 对策者执行低能源利用率、高生长和周转速率的策略, 因此可以快速利用外源有机物中的易分解组分进行生长繁殖, 导致易分解组分的快速消耗。相比之下, K 对策者受缓慢的生长速率限制, 往往对易分解组分的利用比 r 对策者低, 但由于 K 对策者可以通过胞外酶分解利用 r 对策者难以利用的难分解有机物(包括外源有机物中的难分解组分以及土壤有机质中的复杂组分), 因此能在更长时间内生长繁殖, 导致激发效应的延续。以往的研究认为, 细菌繁殖快, 能量利用率低, 而真菌可以分解细菌难以分解的 SOM, 并通过将菌丝延展至不适合细菌生存的低营养区, 获取更多的能源与养分, 主导激发效应过程[25,41]。因此, 细菌通常被认为是 r 对策者, 真菌则被认为属于 K对策者。实际情况可能更复杂, 因为细菌和真菌中可能同时存在富营养型的 r 对策者与寡营养型的 K对策者[58]。Bernard 等[17]详细列举了已知的不同微生物类群对外源碳输入诱导的激发效应方向和强度的影响, 并指出 r 至 K 对策者可能是一个连续的概念, 微生物中的很多类群属于两者之间的过渡类型, 可以通过改变自身的碳获取策略或调节种间关系而对特定生境产生特定的反应。Kuzyakov[16]指出, 目前的研究较多关注细菌和真菌对激发效应的影响, 而针对放线菌和古菌等类群的研究几乎停滞不前, 因此, 应该更全面地分析不同微生物类群对激发效应的影响。

目前, 有部分研究解析了与激发效应过程相关的微生物类群, 发现变形菌门[59]和酸杆菌门[60]的部分类群表现出与激发效应过程的高度关联, 但其他类群与激发效应的关联以及这些类群具体参与激发效应过程中的哪些环节尚不明晰, 亟待进一步研究。此外, 不同土壤中激发效应与微生物的关联存在差异。例如, 一项沿中国东部南北森林样带跨纬度采样的实验表明, 土壤微生物碳分解基因是调控热带到寒冷地区土壤碳激发效应降低的关键因素, 但在不同气候带存在差异, 温带森林中, 参与难分解有机物(木质素和芳香等化合物)降解的基因与激发效应呈负相关关系, 而在热带/亚热带森林中, 活性碳分解基因(如编码 β-葡萄糖苷酶的基因)与激发效应呈正相关关系[60]。

土壤胞外酶在激发效应过程中承担着催化土壤有机质分解的任务, 在激发效应研究中, 通常根据测定的胞外酶活性的变化来解释不同条件下激发效应的差异。例如, 与碳、氮循环相关的常见指示有机质分解终末反应链的水解酶(如 β-葡萄糖苷酶、N-乙酰氨基葡萄糖苷酶和亮氨酸氨基肽酶等)活性常与正激发效应强度正相关, 这在多项研究中得到证实[31,60–61], 且往往与激发效应的养分挖掘机制或化学计量分解机制相关联[62]。此外, 不同酶可能在激发的不同阶段占主导地位, 且受到温度等其他因素的调控。Liu 等[63]发现, 高培养温度下, N 获取酶在激发早期占主导, 而随后逐渐“让位”给碳获取酶; 在较低培养温度下则不同, 在早期、中期与后期占主导地位的酶分别是碳获取酶、碳和磷获取酶、碳获取酶, 这与不同阶段中微生物的养分可用性有关。也有研究发现, 激发效应强度与胞外酶活性或其计量比的关联较弱, 激发效应强度的变化与微生物代谢效率与碳–养分需求失衡有关[64–65]。

土壤动物不仅可以通过取食、排泄和挖掘等行为改变输入土壤的有机物数量与特性, 影响土壤的结构和理化性质, 还可以通过捕食和寄生等行为, 改变植物与微生物之间的相互作用, 调控土壤微生物的生物量与群落组成, 进而导致激发效应的大小和方向发生变化[66](图 5)。例如, 以地表凋落物为食的土壤动物排出的有机物碳/氮比较高, 以其他动物或微生物为食的土壤动物排出的有机物碳/氮比则较低[67]。因此, 土壤动物的群落组成不同会导致输入土壤的有机物特性有所区别, 进而影响激发效应的方向和强度。Frouz 等[68]将去除土壤动物的凋落物渗滤液添加到土壤中进行培养, 发现跳虫(Fo-lsomia candida)会提高凋落物渗滤液中可利用氮的含量, 降低这些有机物的碳/氮比, 这会抑制微生物对 SOM 中氮的挖掘, 导致激发效应强度的下降。

2.4 环境条件

激发效应的养分挖掘机制以及化学计量分解机制表明, 激发效应可能是微生物对氮、磷等养分需求的变化导致的(图 5)。因此, 土壤中微生物可利用的氮磷有效性可能影响激发效应的强度和方向。Chen 等[26]指出, 土壤养分有效性低时, 微生物会利用外源有机物合成和分泌胞外酶, 分解 SOM 来获取养分, 此时养分挖掘假说主导激发效应的发生和维持; 相反, 土壤养分有效性高时, 外源有机物的输入会改变土壤的碳–养分计量比, 此时化学计量分解假说是激发效应维持的主要机制。然而, 全球变化背景下氮、磷沉降加剧, 提高了土壤中氮/磷养分可利用性, 导致激发效应的发生和维持机制产生变化。此外, 氮、磷沉降还会改变植物多样性和生产力、土壤的 pH 等特性以及土壤微生物生物量和群落组成[69–71]。例如, Xiao 等[72]将 13C 标记的葡萄糖添加到采集的长期施肥土壤中进行培养, 结果表明长期施肥显著地降低土壤 pH, 这可能加剧微生物的能量限制。因此, 微生物利用添加的葡萄糖合成和分泌胞外酶, 以便加速从 SOM 中获取碳, 导致激发效应强度的增加。Chen 等[28]发现, 磷添加导致土壤微生物群落组成发生变化, K 对策者占主导地位, 为平衡自身碳/磷计量比, 微生物提高胞外酶分泌, 以便从 SOM 中获取碳, 化学计量分解假说主导激发效应的发生与维持。然而, Mehnaz 等[73]发现, 磷添加可能导致土壤中氮可用性的相对降低, 并通过微生物对 SOM 中氮的挖掘, 导致激发效应强度的增加。

微生物对有机质的分解过程本质上是酶促反应, 其反应的活化能受温度影响。此外, 环境温度的变化一方面直接影响微生物的生长与活性, 另一方面常伴随水分、植物生长状况(决定碳输入)等多方面因素的变化, 可能间接影响激发效应的强度和方向(图 5)。然而, 目前针对温度对激发效应方向和强度影响的相关研究结果缺乏一致性。Zhang 等[12]的整合分析结果显示, 培养温度在 20℃以下、20～25℃之间和 25℃以上时, 激发效应强度分别为38.4%, −0.17%和 88.2%, 不同温度下激发效应强度存在显著的差异。也有研究证明, 激发效应的大小和方向对温度变化并不敏感[74]。此外, 温度变化对激发效应的影响能否持续也存在争议。例如 Mason- Jones 等[75]通过构建不同的温度变化序列来模拟短期温度波动后添加凋落物所诱导的激发效应, 结果显示微生物可以迅速响应温度的波动变化, 改变激发效应的强度和方向; 即使温度波动消失, 这种影响也会持续一周左右, 导致累积激发效应的变化。但是在更长的时间尺度上, 不同温度影响激发效应强度和方向的差异可能趋于消失。例如, Thiessen等[76]设置不同的温度梯度, 对添加植物凋落物的土壤加以培养, 结果显示, 高培养温度下, 凋落物输入土壤后, 微生物活性迅速提高, 激发效应的瞬时强度地低温处理高, 随着培养时间延长, 激发效应强度迅速下降; 低培养温度下, 虽然初始激发效应强度较低, 但持续时间更长; 培养结束时, 高温和低温处理的激发效应累计值相近。

多数陆地生态系统的土壤微生物活动受水分条件影响。一方面, 虽然干旱的土壤可以增加土壤中的气体交换, 提高微生物生存环境中的氧气含量, 但也会限制微生物和可溶性有机质(DOM)在土壤中的扩散和迁移, 还可能因干旱胁迫诱发微生物休眠, 从而影响微生物对 SOM 的分解。另一方面, 频繁的降水可能引起土壤局部厌氧环境的形成, 将显著地改变微生物的群落结构和代谢策略, 导致激发效应的方向和强度发生变化(图 5)。Luo 等[13]的整合分析结果显示, 在未达到厌氧条件时, 土壤含水量与激发效应强度负相关, 当外源碳输入含水量较高的土壤时, 微生物的快速生长代谢将导致氧气耗竭, 严重地限制微生物对 SOM 分解与激发效应的强度。但是, 近年来针对淹水条件下土壤激发效应变化的研究也报道了正向激发效应的产生[77], 这可能是因为淹水过程打破了土壤对 SOM 的保护, 进而增加各类营养物质和微生物的迁移范围。

2.4.4 其他环境因子

大气 CO2 浓度增加(eCO2)和极端天气事件等环境因子也可能直接或间接地影响激发效应的大小和方向(图 5)。Hoosbeek 等[78]的研究结果显示, eCO2导致植物根系碳输入增加, 诱导正向激发效应和“老碳”(即碳库中周转速率较慢的碳组分)的分解; 但从总体上看, 新碳的输入可以抵消激发效应产生的老碳损失, 土壤有机碳库在 eCO2 下呈现净增长。此外, 极端天气事件可能在短时间内改变外源碳输入的质量和数量及微生物活性, 导致激发效应的变化。Yu 等[34]指出, 暴雨等极端天气事件可能对植物体造成破坏, 导致大量植物组织碎片以非正常的方式输入土壤, 并大幅度缩减凋落物渗滤液在土壤中的停留时间, 降低土壤氧气供应, 导致激发效应受到抑制。

3 结论与展望

激发效应是一种在全球土壤中普遍存在的现象, 深刻地影响着全球土壤碳循环过程。然而, 由于不同生态系统中植物–土壤–微生物特性的差异, 激发效应的机制、强度和方向在不同土壤中表现出极大的变异性。具体来说, 受特定外源有机物、土壤理化特性、分解者和环境条件影响, 激发效应的发生与维持机制存在诸多解释, 常见的包括共代谢、养分挖掘和化学计量分解等假说。不同的机制并非互斥, 可能在不同条件下或在激发效应持续的不同时段内主导其维持过程。总体而言, 以往的研究为我们探究激发效应如何发生以及在未来气候变化情景下如何变化提供了丰富的理论认知, 在一定程度上为将激发效应纳入土壤碳模型奠定了基础。然而, 目前关于激发效应的机制和影响因素研究中仍然存在一些尚不清楚的地方, 亟待在未来研究中解决, 对此本文提出如下建议。

1)加强基于原位试验的激发效应研究。目前, 多数激发效应研究是基于室内培养的方法完成的, 得出的结论很难外推至生态系统尺度[16–17]。这是因为室内培养通常排除了植物群落, 且土壤经过重新混合, 其特性(特别是物理特性)已经发生彻底的变化。然而, 在原位进行研究需要克服诸多技术难题。例如, 在原位试验中, 激发效应的量化需要通过持续标记植株、确定植株输入土壤中的有机碳量、采集一定时间后土壤排放的包含 13C 的 CO2 气体等过程实现。目前的研究中, 这些过程的操作困难, 时间和资金成本较大, 难以实现。因此, 未来的研究中需要攻克技术性难题, 开发适用于野外原位同位素连续标记与气体回收的方法, 在自然条件下探究激发效应的机制和影响因素, 进而为土壤碳模型提供更准确的描述激发效应的方程和参数。

2)加强区分表观和真实激发效应的研究。尽管 Blagodatskaya 等[18]早在 2008 年就提出区分表观和真实激发效应的重要性, 但直至今日, 仍然缺乏有效的技术手段来实现。具体而言, 目前的研究往往使用人为预设的培养时间段(如两周)作为区分表观和真实激发效应的“分水岭” (如 Bastida 等[7]的研究), 这是由于表观激发效应的持续时间较短(大多为两至三周), 而真实激发效应可以维持更长的时间[15–16,18]。但是, Blagodatsky 等[15]的模拟结果已表明, 在表观激发效应达到峰值时, 真实激发效应的强度已经逐步攀升, 使得基于预设时间区分两种激发效应的研究结论备受质疑。然而, 直接使用培养时间内激发效应的累计强度对其影响进行评估也存在问题, 这是因为表观激发效应是微生物生物量碳库内部的周转过程, 不涉及 SOM 的变化[16], 如果使用累积变化而不对两种激发效应加以区分, 会导致对激发效应引起的土壤碳库的变化程度高估。因此, 未来研究中的一个重要方向是开发有效的试验方法来区分表观和真实激发效应, 为准确地评估激发效应对土壤碳库的影响提供技术支持。

3)加强对激发效应非生物机制的研究。以往的研究常局限于激发效应仅能通过微生物介导的各种生化过程而产生变化, 然而, 从过程来看, 有机碳的微生物可及性以及受物理或化学保护的 SOC释放, 可能是下一步微生物利用过程的控速步骤。Keiluweit[29]通过模拟根系分泌物发现草酸在诱发激发效应中的非生物机制, 近年来已成为激发效应研究中的新兴方向之一。在此过程中, 生物和非生物作用如何调控 SOC 释放, 进而改变激发效应的强度和方向, 仍然需要深入理解。例如, 对草酸调控的非生物机制的质疑指出, 草酸进入土壤后, 同样会被特定土壤矿物所吸附, 导致其对矿物结合态有机质的解吸过程失效[79]。然而, 最近的研究表明, 即使草酸被吸附, 仍然可以破坏矿物结构, 导致有机质的释放[80], 这进一步解析了激发效应的非生物机制。总之, 有关激发效应的非生物机制的研究尚不够系统性, 需要在未来进行更细致的解读。

4)加强激发效应的时间动态研究。激发效应的时间动态研究中包含两个重要的科学问题, 一是添加有机物后, 激发效应可以持续多长时间? 二是添加有机物后, 随时间的延长, 激发效应的强度和方向如何变化以及其背后的机制是什么? 目前的激发效应研究中, 培养时间多集中在几周至几个月, 基于长期培养试验(超过一年)的研究相对少见[13]。然而, 即使在外源有机物耗尽后, 微生物仍然可能处于活跃状态, 相关的胞外酶也会存留在土壤中, 加速 SOM 的分解[16]。因此, 激发效应可能并不是一个 SOM 分解响应外源有机物变化的短期过程, 相反, 激发效应可以在长时间内影响土壤碳周转过程。此外, 激发效应的强度和方向并非一成不变, 而是随外源有机物的分解情况、土壤理化特性的变化(如土壤养分库的变化)和分解者的周转(如微生物的群落组成变化)等过程而动态地变化, 在这个过程中, 其背后的主导机制也可能发生变化, 这在相关研究中已被证明[13,34]。目前的研究多集中于使用单一机制解释激发效应的累积变化, 忽略此过程中的机制转变, 这也是相同土壤条件下, 激发效应研究出现不一致结论的原因之一。因此, 未来需要加强在长期条件下对激发效应方向和强度变化的过程研究, 厘清其背后的机制和变化过程, 进而整合特定生态系统中激发效应的变化规律[17]。

5)加强深层土壤激发效应的相关研究。目前, 大部分研究主要关注表层土壤的激发效应, 忽视深层土壤[81], 这是因为深层土壤(>30cm)中植物根系分布较少, 输入土壤的有机物数量十分有限, 且通常认为深层土壤有机质结构复杂, 微生物对外源有机物的敏感程度较低。然而, 已有研究证明, 土壤可溶性有机质(DOM)的垂直迁移过程可以为深层土壤带来不稳定的有机碳来源[81–83], 可能通过激发效应导致深层土壤碳损失的加剧。也有研究表明, 即使在考虑深层土壤激发效应的前提下, 未来气候变暖情景下植物生产力的提高和 DOM 的垂直迁移也可以完全补偿激发效应导致的深层土壤碳损失[81]。此外, 深层土壤中土壤理化特性、有机质保护程度、分解者和环境条件等与表层土壤存在很大的不同, 会导致其激发效应的方向和强度与表层土壤存在差异。因此, 关于全球变化背景下深层土壤碳库如何受到激发效应的影响而变化以及其背后的机制, 仍然是未来研究中需要重点关注的方向之一。

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1. Key Laboratory for Earth Surface Processes (MOE), Institute of Ecology, College of Urban and Environmental Sciences, Peking University, Beijing 100871; 2. School of Geographical Sciences, Fujian Normal University, Fuzhou 350117; †Corresponding author, E-mail: biaozhu@pku.edu.cn

Abstract Globally, soil priming effect (PE) is regarded as a widespread process, but with equivocal directions and intensity. Multiple hypotheses of PE mechanisms were summarized, including preferential substrate utilization, co-metabolism, nutrient mining, and stoichiometric decomposition. This review also discussed abiotic and biotic factors that may regulate PE direction and intensity, which could be divided into properties of exogenous substrates, soil physicochemical characteristics, decomposers, and environmental conditions. Future researches should improve the experimental methods of simulating priming effect in natural conditions, and pay more attention to the alteration of PE direction and intensity along soil profile or time period to improve soil carbon models.