九龙山虫属(Jiulongshania Park, Han, Bai et Choi,2008[1])由 Park 等[1]使用几何形态测量方法(geometric morphometrics), 对采集自山东济南九龙山剖面的若干圆劳伦斯虫属(Cyclolorenzella Kobayashi,1960[2])标本进行再研究而建立, 通常在寒武系苗岭统产出[1,3–6]。Park 等[1]通过系统的形态学对比研究,指出该属与 Cyclolorenzella 在头鞍形态、头鞍前角的斜沟以及鞍前区等特征上具有明显的差异, 将归入 Jiulongshania 的标本归纳为 10 个种, 并对其中 5 个种进行详细的描述。根据形态相似性, Park等[1]认为 Jiulongshania 应置于井上虫科(Inouyiidae,Chang, 1963[7])内。随后, 袁金良等[8]对 Jiulongshania 进行修订, 依据头盖前边缘特征以及尾部形态,更加倾向于 Jiulongshania 属于双刺头虫科(Diceratocephalidae Lu, 1954[9]), 并且将 Jiulongshania 合并为 7 个种, 即 J.acalla Walcott, 1905[10], J.distincta Zhang, 1985[11], J.longispina Wittke et Zhu in Zhu et Wittke, 1989[12], J.acuta Duan in Duan et al., 2005[13],J.subcylindrica Chu, 1959[3], J.latisulcata Zhang in Qiu et al., 1983[14]和J.shandongensis Yuan in Yuan et al., 2012[8]。
九龙山虫是华北地台的特有分子, 主要在中国山东省寒武纪张夏组上部 Damesella paronai 带[8]至崮山组下部 Blackwelderia paronai 带[1,12]以及韩国Sesong 组 Jiulongshania 带[15]大量出现, 最早出现于吉林省辉南县样子哨富民屯徐庄组[13], 可能是双刺头虫科最早出现的一个三叶虫属[8]。长期以来, 九龙山虫属与其他属的亲缘关系尚不清楚, 但头盖形态特征显示其可能与苗岭统鼓山阶出现的 Cyclolorenzella 关系密切[8,16–18]。阿克利九龙山虫(Jiulongshania acalla Walcott, 1905)为九龙山虫属的模式种,是一类小型褶颊虫类三叶虫, 主要产于山东寒武系张夏组 Damesella paronai 带至崮山组 Blackwelderia paronai 带[1,5,8]。至今未发现该种具有完整背壳的标本, 尾部标本也保存较少, 因此以头盖的头鞍形态、头鞍前角的斜沟、眼叶大小、鞍前区和颈环形态作为其主要鉴定特征。Park 等[1]观察到 J.acalla不同个体间的鞍前区宽度、颈环长度和眼叶大小等头盖形态特征存在微小的差别, 这些形态差异不足以作为种间差异的存在, 更可能属于种内差异。
三叶虫中存在的种内形态差异大多是由外部生存环境[19]、地理差异[20]、种群内的个体差异、性双型[21]、个体生长发育的不同阶段[22]以及化石保存过程中的埋藏变形作用等多方面原因导致的。然而, 由于 Park 等[1]对 J.acalla 种内差异的描述仅依托 23 块标本, 且产自 3 个不同的层位, 未能对造成该种个体差异的原因进行讨论和验证。
为探究 J.acalla 种内形态差异与个体生长发育过程的关系, 我们基于在山东省济南市长清区唐王寨剖面崮山组下部同一层位采集的 118 枚 J.acalla头盖标本, 采用形态测量学方法, 对三叶虫头盖的形态特征进行量化, 旨在揭示 J.acalla 头盖不同部位的相对生长速率和生长过程中的形态变化规律。同时, 与现生海洋节肢动物的生活习性进行对比,对这些形态差异可能反映的形态功能意义进行简要的讨论, 在补充和完善褶颊虫类三叶虫头部形态特征生长发育模式研究的同时, 亦为几何形态测量学应用于化石种内差异定量化研究提供参考。
1 地质背景
研究区位于山东省济南市长清区张夏–崮山地区。该地区寒武纪地层出露广泛、连续且发育良好, 主要由浅水台地相沉积地层构成[23]。地层单元之间接触关系清晰, 自下而上可分为朱砂洞组、馒头组、张夏组、崮山组、炒米店组和三山子组[5,24–26]。区域内分布有华北寒武系标准剖面, 剖面地层中以三叶虫为主的生物化石丰富, 且保存完好, 是进行寒武纪生物地层对比和古生物学研究的理想材料[7,27–31]。其中, 唐王寨剖面(N36°31′04″,E116°51′43″)位于济南市长清区崮云湖街道范庄村以东, 大崮山村东北边的宝泉山上, 是华北寒武系崮山组和炒米店组的标准剖面。该剖面自下而上分为张夏组、崮山组和炒米店组(图1)。张夏组厚约100 m, 底部出露不全, 主要由青灰色中厚层鲕粒灰岩、中薄层灰岩及藻屑灰岩夹多层黄绿色钙质页岩组成。上覆崮山组地层厚约 52 m, 与下伏张夏组整合接触, 主要由黄绿色或灰黑色钙质页岩、浅灰色中薄层竹叶状灰岩夹少量薄层灰岩透镜体、泥质条带泥晶灰岩及鲕粒灰岩组成。崮山组地层内发现大量三叶虫化石, 自下而上可大致分为 3 个三叶虫带,即 Blackwelderia 带、Neodrepanura 带和 Chuangia带[5,8,23,32]。炒米店组厚约 128 m, 与下伏崮山组整合接触, 主要由灰色中厚层灰岩、鲕粒灰岩、生物碎屑灰岩及藻屑灰岩夹少量叠层石灰岩组成。
图1 山东唐王寨剖面寒武系崮山组地层柱状图及化石采集层位(修改自文献[23])
Fig.1 Stratigraphic column of the Cambrian Gushan Formation at the Tangwangzhai section, Shandong province, and the fossil horizon (modified from Ref.[23])
2 材料与方法
本文研究的化石材料全部产自山东省济南市长清区唐王寨剖面崮山组下部同一层位的黄绿色页岩中(图1)。共采集 Jiulongshania acalla 化石标本 118枚, 除去保存较差的 48 枚, 用于进行传统形态测量研究的标本有 70 枚, 用于进行几何形态测量研究的标本有 62 枚, 全部为头盖标本。这些标本均保存于北京大学地质博物馆。本研究使用 SMZ25 体视显微镜拍摄标本照片, 用 Adobe Illustrator CS6 制图。
本研究采用传统形态测量方法, 结合几何形态测量方法, 可以有效地区分和可视化识别 J.acalla在生长过程中头盖的形态变化和各部分的相对生长速率。两种方法能够相互验证, 确保识别出的形态变化趋势的准确性和可靠性。线性回归分析、t 检验、主成分分析和薄板样条分析等定量数据分析方法均使用 PAST3 软件实现。
2.1 传统形态测量方法
传统形态测量方法包括对一系列形态学量度(如线性距离、比值和角度等)进行统计分析。通过对不同传统度量数据的回归分析, 可以识别不同形态的变化规律。本研究使用照片测量软件 tpsDig v.2.16, 对三叶虫 J.acalla 的头盖长度(Lc: cranidial length)、头盖宽度(Wc: cranidial width)、鞍前区宽度(Lp: length of preglabellar field)、头鞍和颈环总长度(Lgo: total length of glabella and occipital ring)以及头鞍最大宽度(Wg: maximum glabellar width)的数据进行测量与记录(图2(a))。
图2 Jiulongshania acalla头盖素描图(a)及头盖测量位置和所选界标点示意图(b)
Fig.2 Reconstruction of cranidium of Jiulongshania acalla (a) and locations of measurements and landmarks on cranidium (b)
2.2 几何形态测量方法
几何形态测量方法是一种基于笛卡尔坐标系研究生物体形态变化的统计分析方法, 通过一系列空间展布的点来标记特征部位和描绘生物形态, 将生物形态的差异和变化体现为这些点的位置变化, 使形态定量化和可视化, 从而能够更好地描绘生物体形态的变化规律[33–35]。这一系列空间展布的点包括定义化石特定部位的界标点(landmark)和表征整体轮廓的半界标点(semi-landmark), 它们组成定量分析中的原始变量[36]。在后续数据分析过程中, 通过坐标转换和多变量线性回归方法对这些数据点进行处理, 从而更直接地反映样本之间的差异与变化规律[37]。
由于三叶虫是两侧对称动物, 只需要标记其对称轴一侧的界标点即可反映整体的形态。本研究通过软件 tpsDig v.2.16, 在照片中对 J.acalla 头盖标本中部对称轴右侧的特定部位进行标定, 得到 5 个界标点的原始形态坐标数据(图2(b)), 分别包括头盖后边缘最外端(界标点 1)、颈环与后边缘交点(界标点 2)、颈环后缘(界标点 3)、头鞍前缘(界标点 4)和头盖前边缘最前端(界标点 5)。将图像数字化得到的原始形态坐标数据导入 PAST3 软件, 生成方差–协方差矩阵, 并对每个样本的形态坐标数据进行普鲁克迭加(Procrustes superimposition), 使得样本的界标点通过旋转、变换和标准化等过程实现对齐,消除由非形态变化产生的影响[38]。利用标准化之后的坐标数据进行主成分分析(principal component analysis, PCA), 对小个体和大个体的头盖形态差异进行比较。主成分分析的基本原理是通过坐标的回归变换, 将多个变量的大部分变化(即方差和协方差)用少数变量(即主成分principal components, PC)来表达, 更直观地表现样本之间的差异和关系[39]。同时, 使用薄板样条分析(thin-plate spline, TPS), 绘出小个体和大个体头盖平均形态之间的网格变形图,可视化地比较化石标本平均形态的差异。
3 系统古生物学
本文所用三叶虫形态描述的术语主要参考卢衍豪等[40]、Whittington等[41]、Park等[1]和袁金良等[8]的研究。
褶颊虫目 Order Ptychopariida Swinnerton, 1915
双刺头虫科 Family Diceratocephalidae Lu, 1954
九龙山虫属 Genus Jiulongshania Park, Han and Bai et Choi, 2008
模式种 Agraulos acalle Walcott, 1905, p.43,中国山东省莱芜市颜庄崮山组, 寒武系苗岭统古丈阶。
属征 个体较小; 头盖半圆形或半椭圆形, 长度与宽度接近相等, 前边缘极窄而低下或几乎缺失;头鞍较窄, 呈截锥体形, 从后向前逐渐收缩, 前端呈半圆形, 3 对头鞍沟极浅或模糊不清; 眼叶短, 呈新月形, 位于头鞍的前半部, 后颊类面线; 眼脊微弱, 横向或斜向向后方伸展; 鞍前区突出, 约占头盖长度的 1/3, 自头鞍前侧角的位置在鞍前区伸出一对浅而短的斜沟; 活动颊窄而长, 具有向后方或后侧方伸展的较长的颊刺; 尾部小, 呈菱形或半椭圆形, 两侧呈锐角, 尾轴呈倒锥形, 几乎延伸到尾部边缘, 具有 4～5 个轴环和一个轴末节; 尾边缘缺失, 无尾边缘沟。
讨论 Jiulongshania 是 Park 等[1]根据采自山东济南钢城区九龙山剖面的若干标本建立的。Park等[1]认为过去归入圆劳伦斯虫属(Cyclolorenzella Kobayashi, 1960)的 9 个种应该归入 Jiulongshania,包括 J.acalle Walcott, 1905, J.regularis Walcott 1906[42], J.rotundata Resser et Endo in Endo et Resser,1937[43], J.longispina Wittke et Zhu in Zhu et Wittke,1989[12], J.acuta Duan in Duan et al., 2005[13], J.subcylindrica Chu, 1959[3], J.yentaiensis Chu, 1959[3],J.humilis Zhang in Qiu et al., 1983[14]和 J.latisulcata Zhang in Qiu et al., 1983[14], 同时建立新种 J.longa Park, Han and Bai et Choi, 2008, 并指出 Jiulongshania 和 Cyclolorenzella 的区别主要在于前者头鞍较细, 头鞍前角的一对斜沟较短而浅, 鞍前区较宽且呈不明显的穹状隆起, 眼叶位置靠前, 而后者头盖呈半圆形或次方形, 鞍前区较窄且呈明显的穹状隆起, 头鞍较宽而短, 头鞍前角的两条斜沟较深而长。根据形态相似性, Park 等[1]将 Jiulongshania 归入井上虫科(Inouyiidae), 而将 Cyclolorenzella 归入双刺头虫科(Diceratocephalidae)。
袁金良等[8]根据采自山东枣庄峄城区窝其山剖面和虎头山东侧张夏组的若干标本, 详细地讨论了Jiulongshania 的分类及归属, 认为其他 Inouyiidae三叶虫与该属不同, Inouyiidae 三叶虫头盖具有前边缘和较深的前边缘沟, 且尾部形态与 Jiulongshania有明显的差异, 而 Jiulongshania 的尾部特征更类似Diceratocephalidae 三叶虫的尾部。我们同意袁金良等[8]的观点, 在本文中将 Jiulongshania 归入 Diceratocephalidae。
此外, 袁金良等[8]根据头盖、头鞍形态、固定颊宽度, 眼叶大小位置和颈环形态等特征, 对归属Jiulongshania 的种进行修正和合并, 将 J.rotundata置于 Cyclolorenzella 内, 认为 J.longa 是 J.acalla 的晚出异名, 并且建立新种 Jiulongshania shandongensis Yuan in Yuan et al., 2012。合并后的 Jiulongshania 包括 7 个种: J.acalla Walcott, 1905, J.distincta Zhang, 1985, J.longispina Wittke et Zhu in Zhu et Wittke, 1989, J.acuta Duan in Duan et al., 2005, J.subcylindrica Chu, 1959, J.latisulcata Zhang in Qiu et al., 1983 和 J.shandongensis Yuan in Yuan et al.,2012。通过对本文材料的研究, 我们同意将 J.longa 作为 J.acalla 晚出异名的观点, 同时认为之前Jiulongshania 的分类较少考虑头盖形态特征在个体发育不同阶段的差异。例如, 本研究中 J.acalla 的头盖形态和鞍前区宽度在个体生长过程中有明显的变化, 因此这些区别很可能是个体差异造成的, 不足以作为种间区分的鉴定特征。Jiulongshania 内部种的区分可以借助定量古生物学进行更细致的划分, 有待进一步的深入研究。
时代和分布地区 寒武系苗岭统, 中国华北地区和韩国。
阿克利九龙山虫 Jiulongshania acalla Walcott, 1905(图3)
图3 山东唐王寨剖面寒武系崮山组Jiulongshania acalla头盖标本
Fig.3 Specimens of the cranidium of Jiulongshania acalla from the Cambrian Gushan Formation at the Tangwangzhai section, Shandong Province
(a) 标本 TWZGS-36-2; (b) 标本 TWZGS-37-1; (c) 标本 TWZGS-27-1; (d) 标本 TWZGS-10-1; (e) 标本 TWZGS-44-1; (f) 标本 TWZGS-26-2; (g) 标本 TWZGS-24-2; (h) 标本 TWZGS-26-1; (i) 标本 TWZGS-19-3; (j) 标本 TWZGS-13-1; (k) 标本 TWZGS-46-1; (l) 标本TWZGS-34-1。(h)和(k)中白色箭头指示新月形眼叶, 图中标本按照头盖长度从小到大的顺序排列
1905 Agraulos acalle Walcott[10], p.43
1913 Inouyia? acalle Walcott, Walcott[44], p.150, pl.14, fig.15
1935 Lorenzella acalle Walcott, Kobayashi[45], p.253
1937 Lorenzella? Ogurai Resser et Endo[43], p.232, pl.51,figs.17–19
1959 Lorenzella kushanensis Chu, 朱兆玲[3], 99 页, 图版 2,图14–15
1960 Cyclolorenzella acalle Walcott, Kobayashi[2], p.389
1960 Cyclolorenzella ogurai Resser et Endo in Endo et Resser, Kobayashi[2], p.389
1965 Cyclolorenzella acalle Walcott, 卢衍豪等[4], 252 页,图版 42, 图16–17
1965 Cyclolorenzella? ogurai Resser et Endo in Endo et Resser, 卢衍豪等[4], 255 页, 图版 43, 图16–18
1965 Cyclolorenzella kushanensis Chu, 卢衍豪等[4], 252页,图版 42, 图21–22
1980 Cyclolorenzella normalis Zhou in Zhou et Zheng, 周志强和郑昭昌[46], 65 页, 图版 1, 图3–4
1982 Cyclolorenzella normalis Zhou in Zhou et Zheng, 周志强等[47], 248 页, 图版 62, 图12–13
1985 Cyclolorenzella kushanensis Chu, 张进林和王绍鑫[17], 405 页, 图版 122, 图11–12
1985 Cyclolorenzella magezhuangensis Zhang et Wang, 张进林和王绍鑫[17], 406 页, 图版 122, 图15–18
1985 Cyclolorenzella denonata Nan et Chang, 南润善和常绍泉[48], 12 页, 图版 1, 图22–25.
1985 Cyclolorenzella valida Nan et Chang, 南润善和常绍泉[48], 12 页, 图版 1, 图20–21.
1987 Cyclolorenzella acalle Walcott, Zhang and Jell[27], p.132, pl.51, figs.1–4 (non figs.5–7)
1989 Cyclolorenzella hebeiensis hebeiensis Wittke et Zhu in Zhu et Wittke[12], p.214, pl.5, figs.6–8
1989 Cyclolorenzella hebeiensis tangshanensis Wittke et Zhu in Zhu et Wittke[12], p.214, pl.5, figs.9–12
1989 Cyclolorenzella uniforma Wittke et Zhu in Zhu et Wittke[12], p.214, pl.2, figs.11–12, pl.5, figs.13–14
1992 Cyclolorenzella acalle Walcott, 朱乃文[49], 345 页, 图版 117, 图14
1996 Cyclolorenzella acalle Walcott, 郭鸿俊等[50], 114–115 页, 图版 59, 图12–15
2001 Cyclolorenzella acalle Walcott, 雒昆利[51], 379 页, 图版 4, 图17
2008 Jiulongshania acalle Park, Han and Bai et Choi, Park et al.[1], p.256–258, figs.5A–5W
2008 Jiulongshania longa Park, Han and Bai et Choi, Park et al.[1], p.263–265, figs.10A–10K
2010 Jiulongshania acalle Walcott, Chough et al.[5], p.266,fig.15a
2012 Jiulongshania acalla Walcott, 袁金良等[8], 371–372页, 图版 223, 图1–15, 图版 224, 图10,12–14, 图版 225,图14–15
材料 118 枚头盖, 部分标本为外模保存。
度量 进行形态测量的标本共计 70 枚。头盖长度为 0.40～3.55 mm (平均长度为 2.06 mm, 标准差为 0.78 mm), 头盖宽度为 0.53～3.65 mm (平均宽度为2.08 mm, 标准差为 0.69 mm); 头鞍长度为 0.30～2.33 mm (平均长度为 1.40 mm, 标准差为 0.49 mm); 头鞍最大宽度为 0.19～1.64 mm (平均宽度为 0.89 mm, 标准差为 0.35 mm); 鞍前区长度为 0.09～1.27 mm (平均长度为 0.66 mm, 标准差为 0.30 mm)。
描述 个体较小; 头盖表面光滑, 呈长半椭圆形, 前边缘几乎缺失, 后边缘窄而突起; 头鞍突起,呈截锥体形, 从后向前逐步收缩, 前端呈半圆形,头鞍长度大于基部最大宽度, 头鞍沟极浅或模糊不清, 背沟较宽且深; 鞍前区较宽且呈轻微的隆起,一对浅而短的斜沟在头鞍前侧角的位置斜伸向鞍前区; 固定颊较宽, 总体上比头盖长度略宽或相等;后颊类面线, 面线前支向内向前延伸, 呈圆弧状弯曲相交于头盖前缘, 面线后支向侧后方斜向延伸,与后边缘相交; 颈环突起, 呈半圆形, 颈沟极浅或模糊不清。
讨论 Jiulongshania acalle 是 Park 等[1]根据采自山东济南钢城区九龙山剖面崮山组底部的若干标本建立的。随后, 袁金良等[8]认为 Jiulongshania 是一个阴性名词, 而 acalle 是一个中性词, 因此将 J.acalle 改名为 J.acalla。本文继续沿用袁金良等[8]的命名。当前化石材料与 Jiulongshania acalla 的正模标本(Walcott, 1913[44], pl.14, fig.15)以及采自山东济南钢城区九龙山剖面崮山组(Park et al., 2008[1], p.256–258, figs.5A–5W)和枣庄驿城区窝其山剖面张夏组(袁金良等, 2012[8], 371–372 页, 图版 223, 图1–15, 图版 224, 图10, 12–14, 图版 225, 图14–15)的J.acalla 的头盖标本相比, 在前边缘、头鞍形态、鞍前区和固定颊等形态特征方面基本上一致, 在少数标本(图3(h)和(k))上能观察到与 J.acalla 相似的较短的新月形眼叶(Park et al., 2008[1], figs.5F–5G),因此将当前标本归入 J.acalla。但是, 本文研究材料未清晰地保存 J.acalla 微弱的横向伸展眼脊(Park et al., 2008[1], figs.5F–5G; 袁金良等, 2012[8], 图版223, 图8, 10, 12, 15), 未观察到颈环中部的颈瘤结构(Park et al., 2008[1], fig.5T), 且尚未发现可靠的活动颊和尾部的标本(Park et al., 2008[1], figs.5D, O, I,J; 袁金良等, 2012[8], 图版 223, 图1)。上述情况很可能是化石保存条件造成的, 有待更多保存更完好的材料来完善唐王寨剖面 J.acalla 的其他特征。
此外, J.acalla与 J.longa (Park et al., 2008[1],figs.10A–10K)的不同之处主要在于前者鞍前区相对较窄(约占头盖长度的 30%～35%), 后者鞍前区较宽(约占头盖长度的 35%～40%)。本文材料显示, 产自同一层面的 J.acalla 头盖的鞍前区宽度在幼年个体与成年个体之间有明显的差异, 鞍前区宽度的变化可能与个体生长发育过程有关, 因此我们认为该区别可能是种内差异, 不足以作为种间的鉴定区分特征, 并且, 两个种的头盖标本的头鞍形态、头鞍沟、固定颊、眼叶大小和颈环形态等特征都非常相似, 因此两者应为同物异名。
产地和层位 中国山东省济南市长清区崮山村东北宝泉山, 寒武系苗岭统崮山组。
4 结果与分析
三叶虫从幼虫到成虫要经历多次蜕壳生长, 期间伴随躯干体节数目的不断增加, 直至保持稳定,头部体节数目却始终不变[22]。因此, 仅根据头部体节数目和形态, 无法准确地区分三叶虫个体的不同发育阶段。由于没有 J.acalla 的保存有胸节的完整标本, 我们只能以头盖长度作为生长状态的标度,通过传统的形态测量方法和几何形态测量方法, 分析不同大小头盖标本的形态差异和变化规律。Park等[1]报道的 J.acalla 成虫的头盖长度为 2.12～3.94 mm, 本研究中 J.acalla 标本头盖长度为 0.40～3.55 mm, 可以认为这些标本涵盖了由幼虫到成虫的基本上完整的生长过程。
4.1 传统形态测量
本文对保存较完好的 70 块Jiulongshania acalla头盖标本的头盖长度(Lc)、头盖宽度(Wc)、鞍前区宽度(Lp)、头鞍最大宽度(Wg)以及头鞍和颈环总长度(Lgo)进行度量。为了更好地识别头盖形态的异速生长变化, 采用不同位置的度量数据以及它们之间的比值作为变量, 绘制不同变量间的散点图, 并对其进行二元回归分析, 结果反映出不同部位形态的变化规律和相对生长速率。
统计结果显示, J.acalla 头盖宽度与长度的比值–长度之间呈现非线性负相关关系(图4(a)), 随着头盖长度增加, 头盖宽度与长度的比值逐渐减小,表现为随着体型增大, 头盖的整体形态由扁的半椭圆形在纵向上拉长为长的半椭圆形, 表明头盖长度的生长速率(growth rate, GR)大于宽度, 即 GRLc >GRWc; 头鞍和颈环总长度与头盖长度的比值–头盖长度之间呈现线性负相关关系(图4(b)), 鞍前区宽度与头盖长度的比值–头盖长度之间相应地呈现线性正相关关系(图4(c)), 表现为随着体型增大, 鞍前区的宽度逐渐增大, 头鞍和颈环的总长度所占头盖长度的比例逐渐缩小, 鞍前区生长速率最大, 头鞍和颈环总长度的生长速率最小, 即 GRLp > GRLc >GRLgo; 头鞍最大宽度与头盖宽度的比值–头盖宽度之间呈现线性正相关关系(图4(d)), 表明在横向上头鞍的生长速率比头盖宽度稍快, 即 GRWg > GRWc;头鞍(包括颈环)长度–宽度散点图(图4(e))显示它们之间具有较好的线性正相关关系, 头鞍(包括颈环)长度与宽度近似等速生长, 即 GRLgo ≈ GRWg。
图4 Jiulongshania acalla头盖各测量值间的散点图及线性与非线性拟合结果
Fig.4 Scatter plots, linear and nonlinear fits between the measurements of the cranidium of Jiulongshania acalla
综合上述分析结果, 可以得出 J.acalla 头盖各部分的相对生长速率排序为 GRLp > GRLc > GRLgo ≈GRWg > GRWc, 即鞍前区宽度的生长速率最快, 头盖宽度的生长速率最慢, 在形态变化上则表现为随着生长的进行, J.acalla 头盖的整体形态由半扁椭圆形向半长椭圆形转变, 头鞍形状几乎保持不变, 鞍前区的宽度显著增长。
4.2 几何形态测量
由于 J.acalla 仅保存头盖标本, 不足以精确地区分个体不同的发育阶段, 因此在进行几何形态测量分析时, 无法按照个体发育阶段分组并比较不同阶段头盖的形态变化。为了直观地表现小个体与大个体化石标本之间头盖形状的差异, 本文按照头盖长度的平均值, 将这些标本简单地分为两个组: 小个体组, 头盖长度<2.10 mm, 包含 30 个标本; 大个体组, 头盖长度≥2.10 mm, 包含 32 个标本。对经过普鲁克迭加后的形态坐标方差–协方差矩阵进行相对扭曲(relative warp, RW)主成分分析, 揭示头盖上5 个界标点的位置变化信息, 继而展示小个体组与大个体组头盖的形态差异。
图5 展示沿着 3 条主成分轴观察到的头盖形态组间差异。共提取 10 个主成分, 前 3 个主成分占比总和为 85.23%, 能够较完整地展示原始矩阵中的形态信息。其中, 主成分轴 1 (PC1)占比为 33.75%, 主成分轴 2 (PC2)占比为 31.68%, 主成分轴 3 (PC3)占比为 19.80%。根据 PC1, PC2 和 PC3 绘制的散点图(图5)显示, 小个体组与大个体组仅在 PC2值上有显著的差异(t 检验结果: PC2 值, p < 0.0001), 能够比较明显地将二者区分开来, 而在 PC1 和 PC3 值上并没有显著的差异(t 检验结果: PC1 值, p=0.8789; PC3值, p=0.1387)。
图5 Jiulongshania acalla头盖形态特征的主成分散点图
Fig.5 Scatter plots of PC1, PC2 and PC3 of the cranidium of Jiulongshania acalla from different groups
图6(a)～(c)分别展示 PC1, PC2 和 PC3 值正向增大时 5 个界标点的变形信息。小个体组的 PC2 值相对于大个体组明显偏大(图5)。如图6(b)所示, PC2值的增大主要表现为界标点 4 和 5 的位置沿头盖中轴相对靠近, 界标点 1 和 3 的位置沿头盖宽度方向相对远离, 即相比于大个体标本, 小个体标本鞍前区宽度减小, 头盖形态更加扁平。此外, 头盖长度与 PC2 值之间呈现明显的线性负相关关系(图6(d)),体现出 J.acalla 头盖形态在生长进程中沿中轴逐渐拉长, 鞍前区宽度逐渐增加的特点。
图6 各主成分形态变形网格((a)～(c))及PC2值与头盖长度的关系(d)
Fig.6 Grid deformation of PC1, PC2 and PC3 ((a)–(c)), and relationship between PC2 value and cranial length (d)
(a)～(c)中黑色线段的方向代表变形的方向, 线段的长度代表变形的幅度
为了将小个体组与大个体组的形态差异可视化,在普式形态坐标矩阵中, 通过薄板样条分析来比较两组之间的平均形态差异。图7 对比小个体组与大个体组头盖的平均形态, 可见不同大小的头盖标本在形态上存在明显的差异。根据图7 中颜色的变化可以判断 5 个界标点的相对位置变化, 暖色代表扩张, 冷色代表收缩, 颜色的深浅代表变形网格扩张或收缩的程度。图7 显示, 相对于大个体标本而言,小个体的 J.acalla 头盖标本具有更窄的鞍前区和更扁平的形态。
图7 Jiulongshania acalla头盖从大个体组到小个体组平均形态的薄板样条变形图
Fig.7 Thin plate spline results of cranidial mean shape from large specimens to small specimens of Jiulongshania acalla
综合上述分析可知, 几何形态测量与传统形态测量的结果极为相似, 两种方法相互印证, 指示 J.acalla 头盖在生长过程中从半扁椭圆形向半长椭圆形转变, 鞍前区宽度显著增长的形态变化特点。
5 讨论
三叶虫外骨骼在寒武纪大爆发期间已经呈现出丰富多样的形态和非常高的表型分异度[52–53], 其形态多样性和复杂度在奥陶纪生物大幅射后更是进一步增加并且达到峰值[54]。然而, 很少有研究者尝试讨论三叶虫外骨骼形态变化与功能和生活习性的关系, 主要原因可能是与数量众多的背壳标本相比,保存有附肢、肌肉、神经系统、循环系统和生殖系统等关键软体组织的三叶虫腹面标本屈指可数, 极大程度地限制了对三叶虫系统分类和外骨骼形态功能学的认识[55]。近年来, 一定数量的化石记录显示, 在三叶虫头部可以观察到前肠(foregut)、肌痕(muscle scars)、消化腺(digestive gland)和可能的“嗉囊”(crop)等消化结构[56–58]。膨大的“嗉囊”位于头鞍前部, 许多三叶虫头鞍前叶(frontal glabellar lobe)的膨大结构可能与“嗉囊”有关, 也可能是后期充填造成的[59]。除软体结构外, 在多个属种的部分标本中还发现具有脱落的唇瓣(hypostome)以及腹边缘板(rostral plate)等头甲腹部结构单元[60]。唇瓣是一种位于头鞍前部下方的钙质骨板, 形态多样, 其宽度与头鞍前叶宽度对应, 可能是口器的组成部分, 一般认为三叶虫口的位置在唇瓣之后(Waloszek et al.,2007[61], Fig.2A)。唇瓣不仅是三叶虫的一种关键取食结构, 而且对其游泳和卷曲能力可能起到重要作用[62–63]。因此, 基于上述观察和认识, 三叶虫头部各结构单元形态特征的多样性可能与其生活习性密切相关[64–65]。
Fortey 等[64]根据三叶虫头部腹面唇瓣与腹边缘板的接触关系以及唇瓣与头鞍前边缘的相对位置,将唇瓣的附着方式划分为接触式唇瓣(conter-minant hypostome)、悬挂式唇瓣(natant hypostome)和迫近式唇瓣(impendent hypostome) 3 类, 并详细地分析了不同附着方式可能对应的取食方式。接触式唇瓣和迫近式唇瓣均附着在头部腹面前端的腹边缘板上,形成一个更坚固的结构, 便于更有力地捕食和处理猎物, 因此可能对应捕食(predatory)或者食腐(scavenging)的取食方式[64], 二者的主要区别在于前者头鞍和唇瓣的前边缘紧密对齐, 而后者未对齐。与接触式唇瓣相比, 迫近式唇瓣较为少见, 目前仅发现于泥盆纪之后的镜眼虫目(Phacopida)和蚜头虫目(Proetida)中[66], 且常伴随头鞍前端的膨大(Fortey and Owens, 1999[64], Fig.4A)。悬挂式唇瓣普遍存在于褶颊虫目中, 头鞍与唇瓣的前边缘对应, 但唇瓣从腹边缘板上脱离, 与接触式唇瓣相比, 悬挂式唇瓣在附着于头鞍的肌肉的操控下能更灵活地进行类似铲(scooping)的运动(Fortey and Owens, 1999[64],Fig.8), 因此更有利于从沉积物中收集有机质颗粒,可能对应食颗粒碎屑(particle feeding)的取食方式。在三叶虫个体发育过程中, 幼虫和成虫的唇瓣附着方式可能会发生改变, 其食性也会发生相应的变化,这一现象在现生节肢动物中很常见[67]。具有悬挂式唇瓣的三叶虫, 尤其是褶颊虫类的许多属种, 例如 Olenus wahlenbergi Westergård, 1922[68], Olenus asiaticus Kobayashi, 1944[69]和Parabolinella argentinensis Kobayashi, 1936[70]等, 在个体发育过程中通常呈现由接触式唇瓣向悬挂式唇瓣转变的特点, 并且这一过程往往伴随鞍前区(preglabellar field)的逐渐增长, 可能对应由幼虫期食腐或捕食向成虫期食碎屑颗粒的取食方式的改变。
图8 个体发育过程中Jiulongshania acalla头盖形态变化及可能的取食方式变化示意图
Fig.8 Cranidial shape variation and possible changes in feeding habit during ontogeny of Jiulongshania acalla
本研究中 J.acalla 头盖标本在个体发育过程中的形态变化主要表现为头盖整体形态由半扁椭圆形向半长椭圆形转变, 鞍前区的宽度逐渐拉长, 头鞍形态几乎不变。这一以鞍前区显著增长为典型特征的头盖发育模式与上述具有悬挂式唇瓣的褶颊虫类三叶虫十分类似。在 J.acalla 成虫标本中发现的唇瓣(Park et al., 2008[1], Figs.5P, 5U)也与褶颊虫目三叶虫中悬挂式唇瓣的常见形态非常相似[60]。因此,本文对 J.acalla 的头盖发育过程提出合理的猜测:如图8 所示, 在个体极小的幼虫期, 头鞍前端距离前边缘很近, 可能代表接触式唇瓣的附着方式; 随着发育过程的进行, 头鞍前端与前边缘的距离逐渐增长, 可能反映唇瓣从腹边缘板上逐步脱离的过程;成虫期转变为悬挂式唇瓣。J.acalla 头盖的形态变化可能指示从幼虫到成虫唇瓣附着方式的转变, 也可能反映取食方式的改变。当然, 要判断唇瓣的附着方式, 仅通过观察鞍前区的形态变化是不够的,还要结合腹边缘板的形态特点, 尤其对于 J.acalla这种前边缘沟几乎消失的类群。然而, 不论在本研究中还是前人的研究中均未发现 J.acalla 的腹边缘板, 因此上述猜想还需要结合更多的材料来验证。
6 结论
本文采用传统形态测量和几何形态测量方法,描述和研究济南唐王寨剖面崮山组的 Jiulongshania acalla 标本, 对头盖的形态特征进行定量化分析。新材料揭示, 在 J.acalla 个体发育过程中, 其头盖形态的变化主要表现为头盖整体形态由半扁椭圆形向半长椭圆形转变, 鞍前区的宽度逐渐增加, 头鞍形态几乎不变。相对生长速率的分析结果显示, J.acalla 鞍前区的生长速率最快, 头盖宽度的生长速率最慢。J.acalla 头盖的形态变化可能指示从幼虫到成虫唇瓣附着方式的转变, 也可能反映其取食方式在发育过程中的改变。
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