寒武纪化石胚胎Markuelia的肌肉组织

1.北京大学地球与空间科学学院, 北京 100871; 2.自然资源部第一海洋研究所海洋地质与成矿作用重点实验室, 青岛 266061; †通信作者, E-mail: dongxp@pku.edu.cn

摘要利用同步加速器辐射 X 射线断层显微技术(SRXTM), 研究湖南省王村化石库的化石胚胎 Markuelia hunanensis。所研究的标本保存了头部和尾部表皮下的栅栏状结构, 对这些结构进行三维重建后, 发现栅栏结构为环形, 呈两侧对称状排列。将头部和尾部的栅栏结构分别解释为可能的咽部和尾刺基部的肌肉组织。对可能的肌肉组织结构的进一步研究表明, Markuelia hunanensis 最早的胚后阶段可能是小型底栖动物, 生活在泥砂缝隙之间, 并且可能是活跃的捕食者。

关键词 化石胚胎; 软组织解剖学; 肌肉组织; Markuelia; 寒武纪

自从 Zhang 等[1]首次报道贵州寒武系苗岭统乌溜阶高台组卵裂期的化石胚胎以后, 人们才相信海洋无脊椎动物的胚胎可以保存为化石。Bengtson 等[2]将 Markuelia 和 Olivooides 描述为化石胚胎, 由此开创古胚胎学的研究。海洋无脊椎动物化石胚胎的发现为比较胚胎学和后生动物演化的研究打开新的窗口。然而, 只有在确定它们的亲缘关系, 并且保存了重要的胚胎学特征的前提下, 才能认识到这些化石的潜在意义。

Markuelia 是一个特例, 从其预孵化阶段的特征可知, 它是一种蠕虫状的具有丰富环纹的直接发育的(幼体与成体的形态和结构基本上相同)两侧对称动物, 末端具有环口的吻刺, 尾部具有放射状排列的尾刺[3]。迄今为止的系统发育研究结果表明, 其分类位置属于 Scalidophora 干群或 Scalidophora全群(包括 Kinorhyncha, Loricifera, Priapulida 以及它们的干群)[3-7]。

相较于直接观察那些因破损而显露内部结构的标本, 采用同步加速器辐射 X 射线断层显微技术(synchrotron radiation X-ray tomographic micros-copy, SRXTM)能够揭示更多的内部结构, 例如Markuelia 头部前三圈吻刺数(靠近口锥计数)分别是8, 8 和 9, 总数为 25, 与现生曳鳃动物前三圈吻刺的总数一致。不同之处是, 现生曳鳃动物前三圈吻刺数是 8, 9 和 8。来自 SRXTM 的数据还显示, 尾端(末端显露 3 对尾刺)的内腔向内延伸, 形成一个轴向管, 可以向口部方向追索逾 200μm。对此最可能的解释是对尾端肛门开口的消化道, 这是线虫、铠甲动物、动吻动物和泛节肢动物(panarthropods)的共同特征, 但不是线形动物或大多数现生曳鳃动物的特征[4]。

SRXTM 还有助于分析未在表面暴露的胚胎学形态特征。例如, 两个最具特征的 Markuelia 种, 尾刺数量貌似存在差异: M. secunda 有两对尾刺, M. hunanensis 有 3 对尾刺。然而, M. secunda胚胎的断层扫描切片显示第 3 对未暴露的尾刺, 说明其与 M. hunanensis 具有相似性[4], 从而证实 M. hunanensis可以代表 Markuelia 属的基本特征[7]。

SRXTM 的重要用途之一是揭示化石内部的软组织构造特征。肌肉等软组织在海生无脊椎动物化石中保存的案例时有报道[8-12], 但能够保存完整三维结构的并不常见。有此类保存特征的化石胚胎标本可以为亲缘关系的厘定和比较胚胎学研究提供更加真实可靠的证据, 同时, 具有完整三维结构的肌肉组织能够为研究化石类群的运动方式和所处生态环境提供有力的证据。Cheng 等[13]报道 Markuelia躯干分节的可能的肌肉组织, 但由于缺少细节构造, 说服力尚不充分。

本文报道我们最近发现的 Markuelia 头部和尾部三维保存的肌肉组织的特征, 对进一步理解该化石类群的软组织解剖学结构和古生态学意义具有重要作用。

1 材料和方法

本文描述的材料来自华南湘西王村剖面寒武系芙蓉统排碧阶比条组, 对采集的标本进行环境扫描电子显微镜(ESEM)和 SRXTM 分析。前人通过研究产自该层位的 Markuelia hunanensis 以及来自西伯利亚、澳大利亚和美国的其他种的 Markuelia 化石胚胎标本, 已经充分报道其内部的基本结构[4-5,7]。为了寻找内部软组织或器官, 2016 年 5 月, 我们在瑞士保罗谢尔研究所瑞士光源的 X02DA TOMCAT 线站, 使用 SRXTM 扫描 19 个 Markuelia hunanensis标本。同步辐射的闪烁体是一个 20 μm 的LuAG:Ce 晶体(化学式为 Lu3Al5O12), 物镜放大 20 倍, X 射线的光子能量为 14KeV, 单次曝光时间为 200ms。拍摄时, 标本旋转 180°, X 射线穿透标本, 并等距获取 1501张连续断层投影。

所有标本都有内部结构, 但只有 1 个标本保存内部软组织——可能的肌肉组织。使用赛默飞世尔科技公司出品的 AVIZO 8.0 软件处理显微断层图像, 并渲染为三维模型, 从各个角度对其进行分析。使用 Adobe Photoshop CS 软件制作图件。图示的标本存放在北京大学地质博物馆(GMPKU), 标本号为GMPKU3139。

2 结果

2.1 总体形态

如图 1 所示, 该标本呈球形, 直径约为 370μm。部分卵膜被破坏, 显露具环纹的胚胎, 头部和尾部结构均未暴露。SRXTM 分析结果表明, 具环纹的蠕虫紧密盘绕成 S 形, 头部和尾部并列, 且朝向相反。将尾部向下时, 头部在尾部的左侧, 故为左型盘绕。吻刺几乎在同一表面上, 形状为三角形或菱形, 因此 Dong[14]认为这个胚胎标本处于预孵化阶段的早期。

2.2 头部

胚胎的前部以外部定位的吻刺为特征。与预孵化阶段晚期的标本不同, 吻刺尚未排列整齐, 大多紧挨卵膜, 显示与其他已发现的 Markuelia 标本整体上相似的形态。胚胎头部有 16 个可辨识的吻刺, 这一特征与其他 Markuelia hunanensis 标本一致, 表明该胚胎处于预孵化的早期阶段[7]。

如图 2 所示, 标本头部有一个未完全闭合的环状结构, 位于蠕虫表皮(cuticle)与内部团块之间。内部团块的结构模糊不清, 可能代表头部翻吻内侧的内翻结构。环状结构位于吻刺环下方数微米处, 几乎与吻刺环平行。与吻刺类似, 环状结构稍显变形, 主要是由挤压变形引起的, 但环状结构总体上完整。环状结构在背侧较密集, 在腹侧较稀疏, 显示出背侧与腹侧之间的差异。环状结构的平均直径为 206μm, 平均高度为 50μm, 平均厚度为 29μm, 显示明显的大致平行于蠕虫头部纵轴的环状纹理。这些纹理总体上呈栅栏状, 由平均直径约为 10μm的短纤维组成。在环状结构的侧面有两个凸起结构, 长度约为 50 μm, 朝躯干方向延伸。

2.3 尾部

如图 3 所示, 胚胎的后端具有典型的 6 枚尾刺。侧面的刺由 Dong 等[7]于 2010 年定义, 比背侧或腹侧的刺更强壮。6 枚尾刺都是弯曲的, 但弯曲程度不同。值得注意的是, 这里也具有栅栏结构, 拥有与头部环状结构相似的微细纹理, 表明这两种结构是相同的组织。然而, 除纹理以及均位于表皮下方外, 没有观察到这两种结构的其他相似之处。尾部的栅栏结构松散排列, 主要沿躯干的长轴方向延伸。

3 讨论

3.1 头部和尾部栅栏结构的生物学解释

我们认为头部和尾部的栅栏结构均代表肌肉组织。这些栅栏结构主要由直径约 10μm 的纵向纤维组成, 其纤维直径与scalidophoran的肌肉纤维[15]相当。栅栏结构位于体壁下方, 与一些现生曳鳃动物的位置相同, 并且可与一些动吻动物[16]进行比较。

栅栏结构更可能分别代表咽部肌肉组织和收缩肌。头部的栅栏结构对应于咽部的肌肉组织, 位于吻刺下方, 与具有外翻翻吻(introvert)的胚胎咽部位置相符; 头部栅栏结构的环状形态与咽部的肌肉组织相似。咽部肌肉实质上是内缩的咽部表皮之下的体壁肌肉, 包括环肌和纵肌, 以环肌为主(图 2)。尾部的栅栏结构对应于尾部的肌肉, 如图 3(a)和(b)所示, 栅栏结构的纤维状细条沿着体轴延伸, 应该解释为纵肌, 它在尾部的位置表明其似乎与尾部及尾刺的运动有关; 最粗壮的侧向尾刺似乎对应最长的收缩肌。

3.2 头部和尾部的栅栏结构对理解生活模式的意义

理解化石生物的生活模式(如运动和摄食行为)是十分困难的, 特别是那些只保存胚胎阶段的生物(如 Markuelia)。然而, 特异保存的肌肉组织使我们有机会窥探古代蠕虫的生活模式。头部的栅栏结构被解释为咽部的肌肉组织, 可以控制头部的吻刺运动; 肌肉组织的两个侧向突出物同样可能起到短的收缩肌的功能[17]。尾部的纵肌可能代表尾部的收缩肌, 与尾刺的收缩和运动有关, 其侧向伸长的位置对应最粗壮的侧向尾刺, 可能表明这两个侧刺在运动中主要起锚的作用。

尽管可能与成体的肌肉系统不同, 但从 Mar-kuelia 的胚胎中复原的可能的肌肉组织表明其已经具备相对较强的运动能力。胚胎阶段发育完好的肌肉系统为化石生物在孵化之后的运动奠定了基础。尾刺起到锚的功能以及纵肌的存在, 表明孵化后的 Markuelia 可能生活在松软沉积物上, 或只在松软沉积物中。这一结果可以与其他研究[18-21]相比较。头部吻刺的运动可能与该生物的捕食和移动行为密切相关, 表明其可能是一种活跃的捕食者。

致谢感谢中国科学院南京地质古生物研究所张华侨研究员和美国弗吉尼亚理工大学肖书海教授的有益建议。

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1. School of Earth and Space Sciences, Peking University, Beijing 100871; 2. Key Laboratory of Marine Geology and Metallogeny, First Institute of Oceanography, Ministry of Natural Resource, Qingdao 266061; † Corresponding author, E-mail: dongxp@pku.edu.cn

Abstract The authors used synchrotron radiation X-ray tomographic microscopy (SRXTM) to study fossil embryos of M. hunanensis from the Wangcun Lagerstätte. The studied specimen shows the preservation of palisade-shaped structures underneath the cuticle of the head and tail. The 3D reconstruction of these structures reveals that the palisade-shaped structures are ring-like in shape with bilaterally symmetrical elongation on both sides. We interpreted the palisade-shaped structures as possible musculatures of the pharynx in the head and at the base of the spines in the tail, respectively. Further investigation of the musculatures suggests that these animals may have been small benthic species that live between crevices in the soft sediment, and may be active predators.

Key words fossil embryos; soft-part anatomy; musculature; Markuelia; Cambrian