北方农牧交错带草地土壤微生物量碳空间格局及驱动因素

1.北京大学城市与环境学院, 北京 100871; 2.北京大学深圳研究生院城市规划与设计学院, 深圳 518055; †通信作者, E-mail: wangw@urban.pku.edu.cn

摘要为探究我国北方农牧交错带草地表层(0~10cm)和次表层(10~20cm)土壤微生物量碳的空间格局及其环境驱动力, 选择蒙辽平原、京北坝上、阴山北麓和宁陕黄土高原 4 个区域总计 456 个土壤样品(两个土层, 57个样点, 每个样点 4 个样方)进行调查。结果表明, 表层与次表层土壤微生物量碳的空间格局具有一致性, 均随纬度增加而增加, 随经度和海拔增加无显著变化。随着草地退化程度加剧, 次表层土壤微生物量碳的降低幅度小于表层土壤。两层土壤 pH 值的差异随草地退化程度的加剧而缩小, 表层与次表层土壤微生物量碳的差异受土壤 pH 值调控, 两个土层的 pH 值差异越小, 微生物量碳的差异越小。气候、植被和土壤因素均会影响微生物量碳的空间变异, 其中土壤因素为区域尺度微生物量碳的主要驱动力, 表层土壤微生物量碳的主要影响因素为土壤总碳, 次表层土壤微生物量碳受土壤总氮的影响最大。在气候变化和人类活动影响加剧的背景下, 研究结果对预测区域尺度土壤微生物的响应规律及退化草地生态功能的维持和修复有重要意义。

关键词 微生物量碳(MBC); 土壤深度; 农牧交错带; 草地生态系统; 土壤pH

土壤微生物是生态系统的主要分解者[1], 直接参与碳固持[2]和养分循环[3-4]等一系列生态过程, 驱动陆地生态系统的生物地球化学循环[5]。土壤微生物量碳是土壤养分的活性部分[6], 也是土壤有机碳的重要组成[7-8], 对土壤有机质的转化和循环产生直接贡献[9], 影响植物生长[10]。土壤微生物量碳对环境变化十分敏感, 是评估土壤肥力和生态系统生产力的有效指标[11]。在区域尺度开展微生物量碳空间分布的研究, 有助于提升对全球变化背景下土壤碳循环的认识, 同时对微生物的生物地理学研究具有重要意义[6]。

目前, 对微生物量碳分布格局的研究主要关注表层土壤[12-14]。随着土壤深度增加, 土壤养分与理化性质均会发生显著的改变[15], 从而影响次表层土壤微生物量碳的分布格局。因此, 在区域尺度上, 次表层土壤与表层土壤微生物量碳的地理格局变化规律是否一致, 这一问题有待探究。研究表明, 气候、植被和土壤因素均会影响微生物量碳[13,16-17]。在干旱和半干旱草地开展的研究显示, 土壤因素(如土壤碳含量和土质等)是微生物量碳的主要驱动力[16]。Zhao 等[13]通过温带草地与高寒草地的整合分析, 发现气候因素对微生物量碳的影响更显著。彭晓茜等[17]对内蒙古温带草原的研究表明, 植被生物量也会对土壤微生物量碳产生一定程度的影响。但是, 次表层土壤微生物量碳的主要环境驱动力是否与表层土壤一致, 目前仍不清楚。

草地是分布最广泛的植被类型, 是陆地生态系统的重要组成部分[18]。随着人类活动和气候变化加剧, 草地退化已成为全球性问题[19]。在中国, 50%~60%的草地面临不同程度的退化[20]。以往对草地退化的研究集中在植被生产力、多样性和土壤肥力方面[21-22], 对土壤微生物量碳关注较少, 且集中在表层土壤[23]。通常, 表层土壤微生物量碳含量高于次表层土壤[13,17]。贺凤鹏等[23]在对内蒙古温带草地的研究中发现, 草地退化越严重, 表层土壤与次表层土壤的微生物量碳差异越小, 在极度退化的草地, 次表层土壤微生物量碳含量甚至高于表层土壤。这一规律对区域尺度上微生物量碳格局是否适用, 还有待验证。

我国北方农牧交错带位于干旱与半干旱气候的交汇带, 作为中东部地区重要的生态安全屏障和京津冀地区重要的水源涵养带, 对国家的生态安全具有重要意义[24]。近年来, 由于人类活动加剧, 农牧业过度经营, 该区域草地退化现象日益严重[24-25], 已成为又复杂又脆弱的生态系统[26]。深入理解该区域土壤微生物量碳的分布及驱动机制, 对维持区域生态系统功能具有现实意义。

基于上述背景, 本研究在我国北方农牧交错带4 个区域采集 456 个草地土壤样品(两个土层, 57 个样点, 每个样点 4 个样方), 探究区域尺度上表层与次表层土壤微生物量碳的空间分布格局及其环境驱动力的差异, 希望研究结果有助于预测全球变化及人类活动加剧背景下土壤微生物的响应规律, 为退化草地的修复提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 土壤样品采集

研究区位于我国北方农牧交错带, 包括蒙辽平原(ML)、京北坝上(JB)、内蒙古阴山北麓(YS)和宁陕黄土高原(NS) 4 个区域, 属于东亚季风气候区与大陆干旱气候区的交错地带[27]。年平均气温为1.6~10.3℃, 年平均降水量为 245~513 mm。

结合气候、地貌、土壤基本理化性质和植被NDVI 数据, 采用分层取样的方法[28]进行采样, 57个样点的位置见图 1, 具体信息见表 1。

于 2017 年和 2018 年 7—8 月的植物生长最高峰季节进行土壤和植被样品采集。在每个样点随机选取 4 个 1m×1m 的样方, 将样方内地上部分植物从基部整齐地收割, 烘干称重后用于计算植被地上生物量碳。每个样方内, 用五点取样法分别采集 0~10和 10~20cm 两个深度土层的样品, 并将同层土壤样品混合均匀。土壤样品过 2mm 筛, 人工除去植物根系、植物残体、石块和动物等异物后装入封口袋, 及时放入有冰袋的保温盒中, 尽快运回实验室, 在 4℃条件下保存。

1.2 微生物量碳与土壤指标测定方法

用氯仿熏蒸法[29]测定土壤微生物量碳: 称取两份 10.00 g 新鲜土壤样品于玻璃烧杯中, 其中一份置于密闭遮光的真空干燥器中, 用无酒精的氯仿熏蒸24 小时, 另一份不进行熏蒸; 通风, 待熏蒸组氯仿散尽, 两份土壤样品均用 25mL 浓度为 0.5M 的K2SO4 溶液浸提。用总有机碳分析仪(Multi N/C® 3100, Analytik Jena AG, Jena, 德国)测定两份土壤浸提液中碳含量, 二者的差值为土壤微生物体内的碳含量, 以 0.45 作为修正系数, 对微生物量碳含量进行校正[30]。用元素分析仪(Vario EL III, Ele- mentar, 德国)测定土壤总碳和总氮含量, 用温湿度传感器(POGO mini, Stevens, 美国)在野外测定土壤温度, 用烘干称重法进行测定土壤含水量, 用粒度分析仪(Mastersizer 2000; Malvern, Wor-cestershire, 英国)测定土壤粒径, 用 pH 计(Model PHS-2; 上海仪电科学仪器股份有限公司, 中国)测定土壤 pH值。两个土层的土壤理化性质见表 2。

1.3 数据分析

用文献[18,31]中建立的包含植物和土壤特征的综合性草地退化指数(grassland degradation index, GDI), 对退化程度进行量化, GDI 指数越低, 表征草地退化程度越强。其中, 植物特征包括一年生植物、退化指示种和顶极种的盖度[32], 土壤特征包括土壤总碳、总氮和砂粒含量, 计算公式如下:

其中, P1, P2 和 P3 分别表示一年生植物、退化指示种和顶极种的盖度, STC 和 STN 分别表示土壤总碳和总氮含量, Sand 表示土壤砂粒含量。

次表层土壤微生物量碳相对于表层土壤的变化率(change rate, CR)计算公式如下:

其中, MBC10~20cm 和 MBC0~10cm 分别表示次表层和表层土壤微生物量碳含量。CR 越接近 0, 表示次表层与表层微生物量碳的差异越小; CR 为负值表示次表层土壤微生物量碳含量高于表层土壤。

采用线性回归方法, 分析微生物量碳的空间格局及其变化率与环境因素的关系。采用 Duncan’s多重分析方法, 比较不同区域微生物量碳差异的显著性。采用配对 t 检验方法, 分析表层与次表层土壤微生物量碳的差异。用 Pearson 相关方法, 分析微生物量碳与环境因素的关系。使用 randomForest包进行随机森林分析, 对环境因素的重要性指数进行排序。用 SPSS24.0 和 R3.6 软件进行数据分析, 使用 GraphpadPrism8 作图。显著性检验的标准为P<0.05。

2 结果与讨论

2.1 表层与次表层土壤微生物量碳的空间格局

表层与次表层土壤微生物量碳均随着纬度的增加而显著增加(图 2(a)), 且变化幅度相近。随着经度和海拔增长, 表层与次表层微生物量碳仅呈现增加趋势, 检验结果均不显著(P>0.05, 图 2(b)和(c))。

两个土层的分析结果均显示, 京北区域的土壤微生物量碳含量显著地高于宁陕区域, 蒙辽区域与阴山区域无显著差异(图 3(a))。总体而言, 农牧交错带草地表层与次表层土壤微生物量碳的空间格局具有一致性。

本文发现农牧交错带草地表层与次表层土壤微生物量碳随纬度增加而增加, 与 Xu 等[6]的研究结果一致。随着纬度增加, 年均温逐渐降低, 导致有机质分解速率减小, 有利于土壤中碳和氮的累积[33]。区域[16]和全球[34-35]的研究均发现, 土壤碳含量与微生物量碳正相关。随着纬度的变化, 年均温等环境因素发生显著的改变[36], 从而对土壤微生物产生影响, 相比之下, 农牧交错带微生物量碳随经度的变化并不显著。本文研究区域农牧交错带草地表层与次表层土壤微生物量碳随海拔的变化均不显著, 原因可能是北方农牧交错带位于温带, 而非热带-亚热带。He 等[10]的全球整合分析结果表明, 仅热带和亚热带区域土壤微生物量碳随海拔升高而显著升高, 温带和寒带无显著变化。农牧交错带草地表层和次表层土壤微生物量碳随经纬度和海拔的变化呈现一致的规律。

2.2 表层与次表层土壤微生物量碳的差异

随着草地退化程度加剧, 表层与次表层土壤微生物量碳均显著降低(图 4(a)), 表层土壤微生物量碳的变化幅度更大(表层和次表层土壤微生物量碳的变化斜率分别为 33.61 和 19.33)。虽然区域表层土壤微生物量碳均值整体上高于次表层土壤(图 3 (b)), 但表层与次表层土壤微生物量碳的差异并不恒定, 19.3%的样点次表层土壤微生物量碳含量高于表层土壤。草地退化指数和微生物量碳变化率的回归分析结果显示, 随着草地退化程度的加剧, 次表层与表层土壤微生物量碳的差异呈现降低的趋势, 但降低幅度不显著(图 4(b))。

回归分析结果显示, 土壤微生物量碳变化率与土壤含水量变化率、土壤温度变化率、黏粒含量变化率、土壤总碳变化率和土壤总氮变化率均无显著关系(图 5(a)~(e)), 而与土壤 pH 值变化率显著负相关(P<0.05, 图 5(f))。进一步分析发现, 土壤 pH 值变化率与草地退化程度显著相关(图 6), 随着退化程度加剧, 表层与次表层的土壤 pH 值差异减小。

本文研究结果表明, 表层和次表层土壤微生物量碳均随草地退化程度加剧而显著降低。一方面, 随着草地退化程度加剧, 植被覆盖度与生物量碳显著降低[37], 导致植物碳输入减少, 表层土壤直接裸露在空气中, 土壤水分加速流失[38], 不利于土壤微生物生长[23]。另一方面, 草地退化还导致土壤理化性质改变, 如土壤沙化和养分流失[37]。此外, 放牧活动中的牲畜踩踏使土壤孔隙度降低[39], 通气性变差[40], 导致土壤微生物量碳含量降低[11]。本文还发现, 随草地退化的加剧, 次表层土壤微生物量碳变化幅度小于表层土壤。彭晓茜等[17]对内蒙古温带草原的研究结果显示, 环境因素对微生物量碳的影响随土壤深度的增加而减弱。表层土壤受到环境的直接干扰[41], 对次表层土壤起到缓冲作用, 因此次表层土壤环境相对稳定[42], 受草地退化的影响弱于表层土壤。

微生物量碳变化率分析结果显示, 随着草地退化程度增加, 次表层与表层土壤微生物量碳的差异呈现降低的趋势, 与贺凤鹏等[23]对内蒙古不同退化程度草地的研究结果一致。本文发现土壤微生物量碳变化率与土壤 pH 变化率显著负相关, 表明表层与次表层土壤 pH 值的差异越小, 微生物量碳的差异也越小。土壤 pH 值是调控微生物群落组成及活性的重要非生物因素之一, 对微生物量碳具有较大的影响[41-44]。随着土壤 pH 增加, 真菌与细菌的比例升高[45], 真菌具有比细菌更多的碳需求[46], 从而影响微生物量碳含量[47-48]。Sinsabaugh 等[49]对全球土壤微生物碳利用效率的分析发现, 当土壤 pH>7时, 微生物的碳利用效率随 pH 的增加而上升, 意味着微生物将更多的碳用于自身生长而非呼吸代谢, 因此能够增加微生物量碳。回归分析结果显示, 随着草地退化指数降低, 表层与次表层土壤 pH 的差异越来越小, 表明草地退化导致两个土层之间 pH的差异减小, 进而使两个土层之间微生物量碳的差异减小。因此, 土壤 pH 的差异是导致区域尺度表层与次表层微生物量碳差异的主要原因。

本文发现, 在区域尺度上, 退化程度较高(退化指数<0.5)的区域共有 10 个样点的次表层土壤微生物量碳高于表层土壤。一方面, 随着草地退化程度加剧, 表层土壤沙化程度加重, 保水能力降低, 不利于维持微生物生长[23]; 另一方面, 由于退化程度高的区域部分样点次表层土壤的 pH 高于表层土壤, 而高 pH 值有利于提高微生物碳利用效率[49], 因此部分样点次表层土壤含有更多的微生物量碳。

2.3 表层与次表层土壤微生物量碳的影响因素

皮尔森相关性分析结果(表 3)显示, 气候、植被和土壤因素均对微生物量碳有显著影响。表层和次表层土壤微生物量碳均与土壤总碳、土壤总氮、黏粒含量和土壤含水量显著正相关, 与年均温显著负相关。

用随机森林算法对各环境因素的重要性进行排序, 结果显示土壤因素对微生物量碳的影响最大(图 7)。对于表层土壤微生物量碳, 土壤总碳是最重要的影响因素, 其次是土壤总氮和土壤含水量(图 7(a)); 对于次表层土壤微生物量碳, 土壤总氮是最主要的影响因素, 其次是土壤含水量, 黏粒对土壤微生物量碳的贡献与土壤总碳相当(图 7(b))。

本文研究结果显示, 土壤、气候和植被因素均对微生物量碳产生影响。气候能够通过影响植被生长和土壤含水量等, 间接地影响微生物量碳[13]。植被因素也与土壤微生物生长显著相关, 例如较高的根系生物量伴随着较高的根系分泌物, 有利于微生物的生长[6,17]。进一步的分析表明, 土壤因素对微生物量碳的影响大于气候和植被因素, 这一结果与Hu 等[16]对干旱和半干旱区草地的研究结果一致。Zhao 等[13]通过对高寒草地与温带草地的整合研究, 发现气候因素的作用显著大于土壤因素, 原因可能是高寒草地年均温低[50], 低温成为微生物生长的限制因素[51]。此外, 气候和植物因素可能通过影响土壤因素间接地作用于微生物量碳[16], 因此造成土壤因素表现出最强的直接影响。作为微生物代谢能量和营养的基本来源[52], 土壤碳和氮与微生物量碳显著正相关[10]。土壤含水量直接影响微生物的生理和生长[48], 农牧交错带降水有限, 微生物生长受土壤含水量限制, 因此与土壤含水量显著正相关。黏粒能够保护微生物免受捕食[53], 同时提高土壤的持水能力[54], 因此质地良好的土壤具有更高的微生物量碳。

本文还发现, 表层土壤微生物量碳的主要环境驱动力为土壤总碳。以往的研究表明, 土壤碳含量可以作为微生物量碳空间格局的良好预测指标[6,10]。但是, 与表层土壤不同, 次表层土壤微生物量碳的主要驱动力为土壤总氮, 原因可能是次表层土壤的养分限制强于能量限制。Liang 等[55]通过温带草地土壤养分添加培养实验发现, 相对于表层土壤, 深层土壤微生物存在更强的氮限制。微生物代谢效率随着氮可利用性的降低而降低[56], 意味着微生物将在氮限制的情况下, 将更多的碳分配给呼吸而非生长, 进而影响微生物量碳含量。因此, 对于次表层土壤的微生物量碳的预测, 应将土壤总氮含量也作为关键驱动因子纳入考虑。

说明: MAT表示年均温, MAP表示年降水, STC表示土壤全碳含量, STN表示土壤全氮含量, CLAY表示黏粒含量, ST表示土壤温度, SM表示土壤含水量, AB表示地上生物量碳, 下同; *表示P<0.05, **表示P<0.01。

3 结论

本文利用我国北方农牧交错带 4 个区域 57 个草地样点的 456 个土壤样品, 研究农牧交错带草地表层和次表层土壤微生物量碳的分布格局及环境驱动力, 得到如下结论。

1)表层与次表层土壤微生物量碳具有一致的空间格局, 均随纬度的增加而增加, 随草地退化程度的加重而降低。

2)表层与次表层土壤 pH 的差异随草地退化程度的加剧而缩小, 进而使两个土层的微生物量碳差异减小。

3)土壤因素是微生物量碳空间分布的主要驱动力。

4)表层土壤微生物量碳受土壤总碳的影响最大, 次表层土壤微生物量碳主要受土壤总氮影响。

本文研究结果有利于深入认识区域尺度草地生态系统的生物地球化学循环, 为退化草地的生态功能恢复提供科学依据。

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Spatial Pattern and Driving Factors of Soil Microbial Biomass Carbon in Grassland in Northern Agro-Pastoral Transition Zone

1. College of Urban and Environment, Peking University, Beijing 100871; 2. School of Urban Planning and Design, Peking University Shenzhen Graduate School, Shenzhen 518055; † Corresponding author,E-mail: wangw@urban.pku.edu.cn

Abstract In order to explore spatial pattern of soil microbial biomass carbon (MBC) and its environmental driving forces in grassland surface layer (0‒10 cm) and subsurface layer (10‒20 cm) in the agro-pastoral transition zone in northern China, 456 soil samples (57 sample sites, two soil layers and four replicates) were selected for investigation from Inner Mongolia-Liaoning plain, Bashang on the north of Beijing, the northern foot of Yinshan Mountain and Ningxia-Shaanxi Loess Plateau. The results showed that the spatial pattern of MBC was consistent between the surface and subsurface layer, which increased with latitude and had no significant change with longitude and elevation. With the increase of degradation degree, the reduction of soil microbial biomass in the subsurface layer was smaller than that in the surface layer. The difference of soil pH between the two layers decreased with the degree of degradation. The difference in soil MBC between surface and subsurface soils was regulated by the change of soil pH. The smaller the difference in pH between the two soil layers, the smaller the difference in MBC. Climate, vegetation and soil factors could affect the spatial variation of MBC, and soil factors were the main driving forces for MBC at the regional scale. The main influencing factor of MBC was soil total carbon at surface layer, and soil total nitrogen at subsurface layer. In the context of climate change and the intensification of human activities, the results were useful for predicting the response of soil microorganisms at the regional scale and maintaining and restoring ecological functions of degraded grasslands.

Key words microbial biomass carbon (MBC); soil depth; agro-pastoral transition zone; grassland ecosystem; soil pH